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Sen'ya se réveille, amnésique, dans un village où humains et Suivants cohabitent en paix. Son compagnon d'aventure, Shinsuke, le pousse à se sociabiliser avec les enfants du village. Mais un groupe de Suivants mal intentionnés viennent troubler l'harmonie qui règne…

Tsukiko persiste à vouloir devenir disciple de Shinsuke. Sen'ya est submergé de remords pour avoir tué le père de Tsukiko malencontreusement.

Les chemins de Shinsuke et de Tama se recroisent. Shinsuke lui raconte les faits passés depuis la perte de contrôle de Jinka. Sen'ya doit affronter une autre déesse folle.

Le groupe fait connaissance avec le seigneur Yoshiteru Ashikaga. Ils vont ensemble à la rencontre la déesse de Kyoto, Hanatora, dont Sen'ya a précédemment arrêté le coup de folie.

Yoshiteru, doté de la capacité à connaître l'avenir, doit affronter Matsunaga dans un duel prédestiné. Sen'ya se souvient de tout, et souhaite défendre la vie de Yoshiteru.

Shinsuke et Zanzô assistent l'étrange dernier combat du seigneur Yoshiteru. Sen'ya et Mudo se livrent un affrontement sans merci au-delà des nuages.

Shinsuke veut emmener Sen'ya et Tsukiko partir sur les traces de Jinka. Cependant, Hanatora a dressé une barrière qui empêche le groupe de quitter le village.

Le groupe traque Jinka qui, dans un duel, engloutit tout entier son adversaire. Avec une autre barrière, le groupe est sur les traces de Jinka.

Sen'ya demande à la déesse de la montagne de libérer son père, emprisonné avec lui huit ans plus tôt. Sur la piste d'un Suivant dévoreur de voyageurs, le groupe se fait embusquer, et Tama les suit jusqu'au moment où elle aussi est prise par surprise…

Sen'ya affronte un Jin'un sans pitié dans l'autre monde, chez le Peuple du Néant. Tsukiko fait un rencontre étonnante, et la solution pour contrôler le renard à mille queues ne semble plus très loin.

Sen'ya part à la recherche de son père avec ses amis. Le Peuple du Néant trouve une stratégie contre la parade des mille démons de Sen'ya. L'amitié portera-t-elle le groupe vers une résolution ?

Le Peuple du Néant tente de s'emparer d'autant de Suivants que possible, mais Mudo et Dôren contre-attaquent quand leur village est pris d'assaut. Au cours de sa mission, Shinsuke découvre le pire.

Shinsuke découvre par Daigan que le Peuple du Néant était à l'origine des disparitions de Suivants afin de former une armée contre Sen'ya. Shinsuke part rejoindre Sen'ya et des autres dans leur quête.

Kumuzô et Dôren décident de se battre l'un contre l'autre afin de déterminer qui est le meilleur d'entre eux. Sen'ya, lui, s'occupe de tous les Suivants qu'il croise sur sa route. Sa transformation, prédite par Yazen, semble inarrêtable.

Shakugan a été sortie de son sommeil et est manipulée pour attaquer Shinsuke et les siens. Tama et Shinsuke vont alors tout tenter pour la ramener du bon côté.

Pendant son combat, Dôren continue de se remémorer sa progression avec Jin'un, son camarade d'autrefois. Il se rappelle le malheur qui s'est abattu sur leur village qui a profondément changé la vision de Jin'un.

Jin'un est désormais sorti de l'emprise du Peuple du Néant grâce à Dôren. Sen'ya sort de son repos et rejoint Mudo pour combattre le Roi de la Création. Yazen dit connaître le moyen de le vaincre.

Dôren et Jin'un ont subi des blessures mortelles et, avant leur mort, Yazen souhaite tenter une ultime expérience. Alors que Sen'ya bascule dans l'autre monde pour rencontrer un étrange individu, il apprend à gérer son combat avec lui-même.

Le Chat de bonne aventure traverse la barrière de l'autre monde et apporte au Peuple du Néant son regard sur l’infinie quête d'immortalité de leur nation et l'arrivée de la météorite. Sa réponse amène à sa fin du combat entre Sen'ya et le Peuple du Néant, qui a obtenu la réponse qu'il est venu chercher, mais tout le monde n'est pas satisfait de cette fin.

Après avoir été sermonné, Sen'ya se rend dans l'autre monde avec Shinsuke pour prendre des nouvelles de Takeru, le frère de Jinka. Toutefois, son prochain adversaire n'est pas celui qu'il croit.

La puissance de Jinka est devenue incontrôlable et menace d'annihiler toute forme de vie aux alentours. Ses amis tentent de lui faire reprendre ses esprits grâce à une méthode qui s'annonce très risquée.

Après la bataille, tout le monde est de retour au village, mais leurs chemins se séparent. Shinsuke, lui, a une dernière affaire à régler avec une vieille connaissance.