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A Twilight, Rarity, Rainbow Dash, Fluttershy, Pinkie Pie ed Applejack viene affidato l'incarico di governare Equestria dopo aver ricevuto la notizia che le principesse Celestia e Luna si ritirano. Di conseguenza, Twilight è subito colta dall'ansia e dalla preoccupazione a causa di questo nuovo compito. Nel frattempo, un antico malvagio chiamato Grogar riunisce Queen Chrysalis, Tirek, Cozy Glow e Re Sombra, proponendo di lavorare insieme per sconfiggere Twilight e le altre.

Re Sombra spiega che il suo piano per riconquistare l'Impero di Cristallo era solo uno stratagemma per ingannare Twilight e le altre nell'attirarle lì quando in realtà ne ha approfittato per trovare e distruggere la fonte dei loro poteri. Le intrappola nella caverna e procede verso Ponyville, controlla la mente di tutti gli abitanti e li manda ad assediare Canterlot.

Gli studenti della Scuola dell'Amicizia sono visitati nei loro sogni da una incarnazione di Twilight che dice che l'Albero dell'Armonia ha bisogno di loro. Dopo aver scoperto da Twilight stessa che l'Albero è stato distrutto, decidono di fare qualcosa per ricordarlo. Tuttavia, hanno idee contrastanti per onorare l'Albero che si traducono in un gran caos all'interno della grotta in cui si trovava.

Shining Armor invita Twilight a Canterlot per partecipare alla competizione per diventare "Sibling Supreme", proprio come quando erano piccoli. Avendo implementato una nuova serie di misure di sicurezza per il Castello di Canterlot, egli sfida Twilight a violarle e rubare la corona giocattolo che usavano da piccoli dalla sala del trono.

Twilight riceve come posta alcuni oggetti della sua infanzia, tra cui un libro della biblioteca di Canterlot che non ha mai restituito. Twilight è preoccupata del fatto di dover per forza pagare delle multe a causa del suo ritardo, ma proprio in biblioteca scopre che la vecchia bibliotecaria non lavora più lì. Twilight, credendo che sia colpa sua, va in giro in tutta Equestria con l'intento di ritrovarla, restituirle il libro e scusarsi, affinché torni a lavorare in biblioteca.

Durante una visita in un museo, Rainbow Dash ritrova il suo vecchio amico, Quibble Pants. Quest'ultimo ha un problema: da tempo è fidanzato, ma pare abbia dei problemi col stringere un ottimo rapporto con la figlia della sua compagna. Essendo Quibble Pants un pony poco sportivo, viene sottoposto a duri allenamenti, affinché possa far colpo sulla figlia della sua pony speciale, ma senza risultato.

Alla Scuola di Amicizia, Twilight Sparkle annuncia la rinascita di una delle più antiche tradizioni di Ponyville: la Fetlock Fete, una festa di ballo pony centric. Per motivi di inclusività, Twilight ha deciso che tutti i pony e le creature non pony possono partecipare.

Grogar manda Queen Chrysalis, Tirek e Cozy Glow in una missione quasi impossibile, cioè scalare una montagna per prendere una campana stregata. La missione è difficile perché nessuno è mai riuscito a superare la barriera magica per raggiungere la cima, e Grogar gli da questo compito con lo scopo di insegnarli il lavoro di squadra, per poi sconfiggere Twilight e le sue amiche. I tre servitori di Grogar si mettono in viaggio, ma ognuno vuole lavorare per sé, fallendo miseramente.

Smolder ritorna nella Terra dei Draghi con Spike e Fluttershy per aiutare a rallegrare suo fratello, preso di mira dagli altri draghi a causa del suo carattere troppo sensibile. Quando arrivano nella Terra dei Draghi, Spike viene a sua volta preso di mira da Garble e dagli altri draghi, dato che è più piccolo di loro e anche un "mezzo pony" (come viene spesso chiamato dagli altri draghi).

È tempo di raccolta delle mele e Apple Bloom diventa ossessionata nel catturare il Grande Germoglio (una creatura magica in grado di far fiorire sempre il raccolto). Per la raccolta si fanno aiutare da Goldie Delicious, che racconta ad Apple Bloom la leggenda del Grande Germoglio

Starlight Glimmer è sopraffatta di impegni da consulente scolastica e gli studenti vanno da lei per qualsiasi cosa. Così facendo trascura le sue amiche, in particolare la sua amica Trixie. Proprio quando era il turno di Silvestream, Starlight la caccia in malo modo a causa di tutte le pressioni che Trixie sta facendo su di lei. Nel frattempo tutti gli studenti tornano dalle rispettive famiglie per le vacanze e Starlight, Trixie e Sunburst vengono invitati ad una festa da Maud e Mudbriar (fidanzato di Maud)

Scootaloo riceve una lettera in cui c'è scritto che i suoi genitori faranno ritorno a Ponyville. Mentre lei è a scuola fa fatica a concentrarsi, perché non vede l'ora di poter rivedere i suoi genitori. Tutto d'un tratto la scuola viene attaccata da un Rocciadrillo, ma i genitori di Scootaloo irrompono nell'aula e lo catturano. Più tardi offrono un gelato alle Cutie Mark Crusaders e mentre mangiano, i genitori di Scootaloo le dicono che hanno accettato un nuovo lavoro in una cittadina molto lontana da Ponyville e che Scootaloo andrà con loro.

Luna e Celestia vorrebbero trascorrere dei giorni in vacanza e danno a Twilight e alle sue amiche l'incarico di ricoprire il loro ruolo. Mentre sono via, fanno le cose che hanno sempre sognato, ma avendo dei gusti completamente diversi, finiscono col litigare. Nel frattempo a Canterlot Twilight e le altre sono in difficoltà, finché non capiscono che le Principesse non hanno mai fatto tutto il lavoro da sole, ma organizzano dei comitati organizzativi.

Pinkie Pie viene invitata dal suo vecchio amico, il super-pony delle feste Cheese Sandwich, alla "fabbrica dei divertimenti". Alla fabbrica, Pinkie viene accolta dal vice presidente, che gli fa anche da guida. Quando Pinkie Pie incontra finalmente Cheese Sandwich, lo trova tutto solo, triste e al buio: lui ha perso la capacità di ridere e vorrebbe che Pinkie Pie l'aiutasse a fargli tornare il sorriso. Pinkie cerca in tutti i modi di aiutarlo, finché Cheese non riacquista la sua risata.

Twilight Sparkle informa Pinkie Pie, Fluttershy e Snails che Princess Celestia ha iniziato una lega scolastica di buckball e che vorrebbe che la prima partita di campionato sia tra la sua Scuola e la Scuola di Amicizia. Yona, Ocellus, Smolder, Shimmy Shake e Lighthoof saranno invece le cheerleader allenate da Rainbow Dash. Lei però non è molto contenta di fare l'allenatrice di cheerleader, ma preferirebbe allenare la squadra, facendo in modo che le loro prove siano un fallimento e facendo sì che ogni membro lasci la squadra.

Twilight Sparkle è così eccitata per via di un gioco competitivo di domande e risposte che si tiene a Ponyville. Lei entra in panico quando scopre che Pinkie Pie che non ha mai partecipato prima, ha deciso di partecipare, e per una serie di circostanze, farà coppia proprio con lei. Con Pinkie che dà continuamente risposte errate, Twilight si dispera perché vorrebbe vincere, e fa in modo che sia Pinkie che Cranky vengano squalificati in modo tale che lei e Sunburst formano una nuova squadra insieme, con grande delusione di Pinkie.

Grogar, Cozy Glow, Chrysalis e Tirek escogitano un piano per distruggere Twilight e le sue amiche. Nel frattempo Twilight è impegnata per pianificare l'imminente Festa del Solstizio d'Estate. Intanto Cozy Glow, Chrysalis e Tirek si intrufolano nel castello di Canterlot sotto copertura

Angel è frustrato dal fatto che Fluttershy non gli dà tante attenzioni, e fa dei disastri solo per avere la sua attenzione. Essendoci tensione tra i due, decidono di rivolgersi a Zecora per arrivare alla radice dei loro problemi. Fluttershy afferma che Angel la distrae costantemente dai suoi doveri e Angel dice che Fluttershy lo ignora costantemente. Per aiutarli, Zecora dà loro una pozione che gli scambia di corpo. Con le loro identità scambiate, anche i loro compiti lo sono; quindi ora Angel (nei panni di Fluttershy) deve occuparsi del rifugio di animali e Fluttershy (nei panni di Angel) deve semplicemente fare il coniglio.

Rarity ben presto si accorge che Spike non ha più tempo per lei, e ogni cosa che gli propone, Spike rifiuta. Rarity, credendo di aver fatto qualcosa di male, decide di scusarsi con Spike, e per farlo, gli spedisce uno scatolone pieno di regali, in segno di scuse.

Alla Scuola di Amicizia, Starlight viene promossa a direttrice da Twilight, ma Trixie è preoccupata che lei poi non avrà più tempo per la loro amicizia. Una Starlight preoccupata di non riuscire a ricoprire l'incarico di direttrice, decide di assumere un vice direttore dopo una lunga selezione. Gli aspiranti sono: Trixie, Big McIntosh, Dr. Hooves, Octavia Melody e Spoiled Rich, ma Trixie è sicura che alla fine, in nome della loro amicizia, sceglierà lei. In tutto dovranno superare tre prove.

Rainbow Dash scopre che c'è un libro su Daring Do scritto dal Dr. Caballeron, ritraendo Daring Do in maniera negativa. Mentre Rainbow Dash è arrabbiata, Fluttershy pensa che il libro offra preziose informazioni su Caballeron, ed insieme vanno a trovare A. K. Yearling.

Le Cutie Mark Crusaders sono entusiaste di partecipare alla fiera della contea di Appleloosa, ma non hanno nessun pony adulto che le accompagni. Mentre le Crusaders esprimono il loro disappunto sull'essere piccole, un fiore incantato le trasforma magicamente in pony adulte.

Big Mac ha intenzione di chiedere a Sugar Belle di sposarlo, e così ha deciso di creare un'atmosfera romantica su di una collina. Per rendere la cosa davvero speciale, ha raccolto delle mele da spargere per tutta la città, con sopra dei bigliettini affinché Sugar Belle le trovi e legga i suggerimenti per raggiungere Big Mac.

Queen Chrysalis, Lord Tirek e Cozy Glow usano la campana stregata, recuperata nell'ottavo episodio, per amplificare i loro poteri affinché riescano a distruggere Equestria, e per prosciugare tutta la magia di Grogar, che poi si rivela essere Discord sotto mentite spoglie. Nel frattempo, a Canterlot sono in corso i preparativi dell'incoronazione di Twilight come sovrana di Equestria, e lei decide di nominare Spike come suo consigliere reale per ringraziarlo di tutto ciò che lui ha fatto per lei nel corso degli anni. Anche il resto delle Mane 6 sono occupate nei preparativi, ma si rendono conto che i pony sono ostili nei loro confronti.

I cattivi imprigionano i pony sconfitti e celebrano la loro vittoria, ma discutono su cosa fare con la magia che hanno rubato. Discord mette in atto uno stratagemma per liberare Starlight Glimmer e quindi liberare gli altri pony catturati. Lei, Princess Celestia, Princess Luna e Discord impegnano i cattivi mentre il resto delle Mane 6 e Spike scappano alla ricerca di Twilight. La trovano rifugiarsi nell'Impero di cristallo, caduta nella disperazione e senza speranza. Improvvisamente i Windigo ritornano a causa dell'odio tra le razze di pony, provocando un clima gelido.

Diversi anni dopo, Equestria non è più abitata solo dai pony, ma da ogni creatura (grifoni, draghi, mutanti, ippogrifi ecc...). Princess Twilight, diventata ormai sovrana di Equestria da vent'anni, riceve la visita da parte di una sua studentessa, che ha un problema di amicizia: è troppo presa dai suoi studi che trascura l'importanza di questo sentimento, proprio com'era accaduto all'inizio dei suoi studi alla stessa sovrana Twilight sotto la guida di Princess Celestia in passato. A questo punto, la principessa ripercorre con lei i bei momenti che ha passato con le sue amiche precedentemente e le dice che, anche se non sembrerebbe, non sarebbe mai arrivata a quel punto senza le sue amiche; più precisamente le racconta della sua incoronazione e di quanto sia stato doloroso per lei lasciare Ponyville e ritrasferirsi a Canterlot.