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Ichabod, ancora sconvolto per la morte di Abbie, si trova ora a Washington.

Mentre cercano il modo per riferire una cattiva notizia a Diana, Ichabod e Jenny scoprono che nel caso di cui si stanno occupando sono coinvolti i poteri occulti.

Uno dei grandi nemici di Ichabod arriva a Washington, mentre la nuova squadra di Crane scopre la sua vera età e il suo segreto.

La città è minacciata da una creatura che perseguita le proprie vittime con i loro ricordi più dolorosi: il team sarà sottoposto a una pressione emotiva indicibile.

Mentre Dreyfuss inizia a fare progressi con la sua missione, vengono a galla parti importanti del suo passato, che spiegano molte cose...

Ichabod e Jenny fanno ritorno a Sleepy Hollow, per cercare di trovare il talismano e prenderlo prima di Dreyfuss.

Quando il padre di Molly torna a casa, Diana inizia a chiedersi se il suo ex sia veramente pronto ad essere parte della vita della figlia.

Un'infezione sovrannaturale si diffonde in città, veicolata da un video virale: il team di Ichabod riuscirà a fermare il contagio prima che distrugga tutto?

L'amico immaginario dell'infanzia di Molly torna a farsi vedere, ma ora è uno spaventoso mostro... Diana realizza che la vita di sua figlia non sarà mai più normale.

Quando un mentore di Diana viene preso come bersaglio da un mostro spaventoso, la donna decide che il team deve unire le forze per fermare Dreyfuss una volta per tutte.

Una donna misteriosa riesce ad accedere al covo: la squadra ha il suo da fare per capire chi sia la donna, e chi l'abbia mandata...

Ichabod e i suoi hanno una visione di come diventerebbe il mondo se Dreyfuss prendesse il potere, e ciò che vedono rafforza la loro determinazione a fermare il folle miliardario.

Dreyfuss riesce alla fine ad infiltrarsi alla Casa Bianca, e i suoi adepti diventano sempre più numerosi: il team di Ichabod sarà in grado di fermarlo in tempo?