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Anno 2031: Tokyo. La maggior parte della razza umana è stata spazzata via dal parassita Gastrea. Lo studente delle superiori Satomi Rentaro lavora come ufficiale civile Anti-Gastrea. In missione, incontra un uomo sospetto in maschera e smoking.

Tutte le principali agenzie di sicurezza civile dell'area di Tokyo sono convocate al Ministero della Difesa su richiesta della sovrana dell'area di Tokyo: Seitenshi. Qui, offre alle Agenzie il compito di sterminare la Gastrea recentemente apparsa e recuperare una valigia contenuta al suo interno.

Enju cerca di tornare a scuola, ma trova il duro rifiuto dei suoi ex amici, finché non appare Rentaro e le suggerisce di trasferirsi altrove. Allo stesso tempo, Kisara individua la fonte della recente infezione da Gastrea e invia immediatamente la coppia nella sua posizione.

Rentaro ed Enju si dirigono nell'area della baia mentre Kayo rimane indietro per difendere l'area dai Gastrea. Scoprendo che tutti gli altri ufficiali civili sono stati massacrati, Kagetane e Kohina si mostrano davanti alla coppia.

Mentre Rentaro lotta per trovare una nuova scuola per Enju da frequentare, Kisara lo informa di una potenziale offerta di lavoro da guardia del corpo da parte di Seitenshi.

La mattina presto, Tina chiede a Rentaro di incontrarsi. Successivamente il capo di Tina la informa del prossimo incontro di Seitenshi e nomina Kisara come prossimo obiettivo per rimuovere l'Agenzia di sicurezza Tendo dai giochi.

L'incontro di Enju con Tina la lascia gravemente ferita e smorza la fiducia di Rentaro di sconfiggerla. Tuttavia, Rentaro costringe Takuto a creare un falso piano di protezione per Seitenshi al fine di attirare Tina.

Rentaro e Kisara decidono di insegnare alle Bambine Maledette nel Distretto Esterno. Tuttavia Seitenshi li informa di un recente attacco di un Gastrea di Fase Quattro a uno dei monoliti di dell'Area e che in sei giorni l'agente corrosivo della creatura dissolverà la barriera e lascerà l'Area di Tokyo vulnerabile ai Gastrea.

Durante una visita al laboratorio Sumire mostra a Rentaro le informazioni riservate che ha portato alla luce sulla guerra contro i Gastrea che si pensava fossero state distrutte.

Tre giorni prima del crollo del Monolite 32, Rentaro e Kisara continuano a fare da insegnanti alle bambine maledette di Matsuzaki, portandole a visitare il sito commemorativo delle Fiamme della Rivoluzione, dove mostrano il loro affetto per Rentaro.

Quando il monolite crolla, i gastrea attaccano la JASDF, che perde rapidamente contro i Gastrea. Rentaro vede un distaccamento di Gastrea in movimento e la sua compagine disobbedisce agli ordini per neutralizzarla.

Rentaro, Kagetane e Kohina raggiungono il nido di Gastrea dove si trova Pleiade e sia Rentaro che Kagetane colpiscono il suo punto debole, uccidendolo.

Senza notizie sulle batterie per alimentare le luci, Rentaro e i suoi stanno per affrontare l'avanzata Gastrea nell'oscurità, quando migliaia di lanterne sembrano illuminare il cielo per loro.