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魔獣が跋扈する深い深い森の奥で、とある母猫が出産を控えていた。暖かい洞窟で無事に子猫たちを産んだ母猫だったが、盛り上がった枯葉の下から這い出てきたのは、なんと小さな火吹き竜の赤ちゃんだった。竜の子は産み落とされてすぐに本当の母親を失っていたのだ。母猫は種族を超えて竜の子を我が子として育てることを決意する。

人間の召喚魔法によって、子猫たちの元から突然魔法学校へと呼び出されてしまった母猫。彼女を召喚したのは、自分に全く自信のない落ちこぼれの少女アンネロッサだった。そんな少女を放っておけない母猫は、彼女の親代わりとなって厳しい魔法の特訓を開始する。そんなある日、学校の訓練場が魔界と繋がってしまうという事件が発生する。

森の猫たちから「羽のおじちゃん」と慕われ、彼らを守り続ける猫竜。出産の季節を迎え、洞窟には2組の夫婦猫がやってきて7匹の愛らしい子猫が誕生する。猫竜は厳しくも温かく子猫たちの成長を見守りながら、狩りや魔法を教えていく。しかし、好奇心旺盛な子猫たちは、猫竜の想像を超える行動に出て……。

猫竜に頼まれ、国王のもとに生まれた子供の顔を見に王都へ出かけた猫の英雄と呼ばれる黒猫・クロバネ。そこで出会った生まれたばかりの王子・スタンを、クロバネは尻尾であやしてすっかり気に入られる。クロバネに憧れて逞しく成長したスタンは、ある大きな決意を胸に秘めていた。そして王の誕生日の夜、一人と一匹は驚くべき行動を起こす。

広い世界で自分の縄張りを持つため、猫竜を説得して森を飛び出した白猫のシロタエ。旅の途中の林で、教会の孤児院で暮らす孤児たちのために不器用に狩りをする人間の少女・ガリーと遭遇する。彼女が作るスープの美味しさに感動したシロタエは、ガリーの狩りを手伝うことになり、彼女に魔法を教えていくことになる。

かつてモシャモシャという猫が森に広大な猫じゃらし畑を作った。以降、しっかりと猫じゃらしを作ることができる猫がその名を受け継いでいくことになる。四代目モシャモシャは、弟子たちを率いて今年も過酷な畑仕事を始める。害虫の襲来を乗り越え、汗水垂らして育てた猫じゃらしが実ったとき、森中の猫が集まる特別な夜が幕を開ける。

アンネロッサに勧められ、魔法学校に召喚されて以来初めて故郷の「しょしんしゃの森」へと帰ることにした母猫。案内役の街猫・ハイブチとともに近くの街から歩いて森を目指すことにする。モシャモシャ広場を見学しつつ懐かしの洞窟へ向かうと、そこには森を守り子猫達の面倒を見る成長した猫竜の姿があった。

城下町の大鐘楼を寝床とする街猫・ハイブチは、今日も街で起こる出来事を見ている。時には彼自身も頼まれ事をしたりして街での暮らしにすっかり馴染んでいる。 一方、一人前の冒険者を目指す王子・スタンは、基本を学ぶため駆け出し冒険者の通過儀礼である「薬草採集」の依頼を受ける。しかし、森に入った彼らの前に厄介な魔物・イワワリオオワシが急襲し……。

孤児院のぐうたら少女・ガリーの魔法の素質を見抜き、一流の魔法使いに育てようと奮闘する白猫のシロタエ。相変わらず練習を面倒くさがるガリーだったが、シロタエの根気強い指導により、ついに「爆炎」以外の小さな火の魔法を出せるようになる。ガリーの確かな才能を実感したシロタエに、司祭はとある魔法学校の存在を話す。

森で子猫たちを見守る猫竜のもとに、魔法学校で練習用ダンジョンを管理する兄のグレーターデーモンがやってくる。二匹は、人間たちの文化「母の日」について語り合い、自分たちを育ててくれた母猫へ感謝を伝えることに決める。「母の日」について詳しい情報を得ようとした二匹は王都を訪れるが、人間たちにとんだ誤解を与えてしまい……。

森の最長老であり、史上最高の魔法の名手である老猫・ポムポラ。ある朝、いつもと同じ朝日を見つめながら自らの「最期の時」を悟った彼は、思い出の地を巡る最期の旅に出る。四代目モシャモシャや、かつて彼を「悪童」と呼んでともに周囲を騒がせた国王たちと旧交を温めるポムポラ。旅を終えた彼は、静かに自身の「終の寝床」へと歩みを進める。

人間と猫の絆を称える、年に一度の盛大な王都の祭りが幕を開ける。人間嫌いの猫竜は気が進まないものの、城猫モナルカに引っ張られて渋々王都へ向かうことに。街の人々に大歓迎されながら王城の特等席へと案内された猫竜は、かつて自分たちが人間と育んだ歴史を再現した劇を鑑賞することになる。