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1890年のアメリカ。優勝賞金5,000万ドルをかけた、人類史上初の乗馬による北米大陸横断レース「スティール・ボール・ラン」が開催されようとしていた。かつて天才騎手と呼ばれながらも、半身不随となり、失意の中にいたジョニィ・ジョースターは、レース優勝を目論む謎のアウトロー、ジャイロ・ツェペリが引き起こした不思議な現象に希望を見出し、レース参加を決意。総距離約4,000マイルの過酷な冒険へと踏み出す。

1st STAGEを制したジャイロだったが、武器による走行妨害と判定され、順位降格のペナルティを課せられてしまう。気を取り直して2nd STAGEでの勝利を目指すジャイロは、ジョニィに協力関係を持ちかける。一方、レースの裏では異常な殺人事件が起きていた。その捜査のため、レース参加者であり伝説のカウボーイ、マウンテン・ティムに白羽の矢が立った。不穏な空気を孕んで開幕する2nd STAGE。レースの先で2人に新たな脅威が待ち受ける。

砂漠に夜が訪れ、野営する二人。ジョニィはジャイロの教えをもとに"回転"の習得を試みていた。そして、偶然にジャイロのレース参加への動機を垣間見る。そこへ、毒トカゲに噛まれたと助けを求める不気味な男が現れる。彼は上位独占を目論むブンブーン一家の長兄だった。一家に包囲されたジョニィとジャイロは、人智を超越した攻撃に追い詰められる。機転で窮地を脱した二人だったが、それは巧妙な罠の入り口に過ぎず…。

ブンブーン一家の罠にはまったジョニィとジャイロはマウンテン・ティムとともに、謎の磁力により、身体を引き裂かれる危機に陥ってしまう。逃れられぬ状況の中、ティムは呪われた土地“悪魔の手のひら”で得た能力“スタンド”の存在を語りはじめる。絶体絶命の窮地で、ジョニィの身体に異変が起こり、戦いは思わぬ決着へ。

ジャイロの首に懸賞金が懸けられていると知り、ジョニィは彼の抱える過去に疑念を深める。2nd STAGEの中継地点に到着した一行の前に現れたのは、ジャイロの過去を知る男オエコモバだった。触れたものを爆弾に変えるスタンド能力によって、ジョニィとジャイロは逃げ場のない攻撃に追い詰められていく。

オエコモバの攻撃で瀕死となったジャイロとジョニィは、レッド・キャニオンで“ゾンビ馬”を手に入れ、九死に一生を得る。傷ついた肉体を縫い合わせる中、ジャイロの脳裏によみがえるのは、祖国ネアポリス王国で受け継いだツェペリ家の重すぎる宿命と、無実の少年マルコを救うためにレースへ挑む決意だった。ジャイロがレースに挑む本当の理由が今明かされる。

ゴールのモニュメント・バレーへ向かうジョニィとジャイロ。その裏で、アメリカ合衆国大統領ファニー・ヴァレンタインによって“悪魔の手のひら”と謎の“死体”をめぐるレースの真の目的が語られる。やがてヴァレンタインが放った刺客ポーク・パイ・ハット小僧の攻撃により、ジャイロが姿を消す。孤立したジョニィは、敵の狙いが自身の左手に現れたミイラ化した腕にあることを悟る。