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世界中の地中に根を張りノッカーを滅ぼしたフシ。長い眠りから目を覚ますとそこは自動車が行き交いスマホで何でもできる平和な現代の世だった。フシは中学生のユーキと出会い、仮の住まいを得る。同じ街に暮らす少女ミズハは学業・スポーツ優秀である一方、 母親との関係に悩んでいた。フシとミズハ、2人が出会う時、新たな物語が動き始める。

現代のヤノメで新しい生活を始めたフシ。復活させたマーチやグーグー、ボンシェンらかつての仲間たちを呼び寄せ、ユーキの家でともに居候させてもらうことに。その頃、ミズハが忽然と姿を消してしまう。同級生のハンナもミズハに憧れるユーキも心配でならない。ミズハとの会話を振り返り、不安を募らせるハンナは……。

行方不明のミズハを捜すハンナやユーキ、創芸部の仲間たち。しかし居所をつかんだのは、足をケガしたミズハの痛みを察知した、フシだった。隠れていた祖父の家で先祖の話を知ることとなったミズハ。心の内に、フシへの思いが静かに芽生える。しかし、突如として彼女に起こる悲劇。きっかけは、母から娘への贈り物だった。

無残に息絶えた母・イズミの姿に衝撃を受け、家を飛び出したミズハは、何があったのかまったく記憶がない。ミズハの孤独と不幸を感じたフシは、ハヤセ一族との因縁にとらわれることなく彼女に手を差し伸べる。しかし翌朝、驚くべき事実が……。何も知らないトナリたちはミズハの存在をどう受け止めるのか。

死んだはずのイズミが、何事もなかったかのようにミズハの母として暮らしている。一体何者なのか、霊体となっているイズミ本人にもわからない。戸惑いの中、フシはトナリたちと学校に通うことに。ボンシェンに、ミズハを見守るよう言われたフシにとっては好都合だ。フシと距離を縮めようとするミズハは、次第にフシに対する自分の思いに気づいていく。

よみがえらせた仲間たちが安心して生きられるよう、この世は平和な楽園だと証明すると決めたフシ。まず、ハヤセやカハクの子孫・ミズハと、その家系に不安を覚えるトナリの距離を縮めるために、彼なりの工夫を凝らす。一方、同じ頃、ボンシェンが敵の手がかりを突き止めた。すべての謎を解くために、フシが探しにいくのは……。

自室に籠もりゲームと漫画ばかりの毎日を送るひろとし。父親が年の離れた相手と結婚し、その一人娘・みもりが義理の妹となって、退屈な日々が一瞬、明るく変化する。しかしみもり自身は、家でも学校でも孤独だった。そんな彼女の体を理不尽に奪ったノッカー。人間の命を脅かすノッカーに、フシは再び立ち向かうことを覚悟するが、ユーキは反対する。

みもりの体を奪ったノッカーをどうすれば倒せるのか、人の中に潜むノッカーはどうすれば見つかるのか。憤るフシは、少年サトルとして姿を現した観察者に、詰め寄ってしまう。そんな中、恋心を持つミズハの勢いに押されたフシは、初デート。街中で遠い昔の日々に思いをはせるうち、かつてともに生き、戦って失った仲間たちが懐かしくなって……。

引き裂かれたみもりの心と体。すぐにでもノッカーから体を取り返したいと奮起する義理の兄・ひろとしだが、霊体のみもりはそれを拒む。生き返りたくない理由が、母・みやびの存在にあることを気づいていたひろとしは、決死の覚悟でみもりに訴えかける。みもりの心を救えるのは、ひろとしか、ノッカーか……。

みもりノッカーを倒して楽園に送り返したのは、ミズハの同級生フウナに宿るノッカーだった。再びノッカーを全滅させるまでは家に帰らない、とフシはユーキに宣言する。フウナノッカーの企みを探るうち、ついにフシは因縁の相手との再会を果たす。守護団とノッカー、数百年に渡るその目的が明らかになるも、それが一層フシを悩ませる。

ノッカーに体を奪われたミズハの母イズミ。フシは、ミズハに本物の母親を取り戻そうと追い詰める。しかしミズハの必死の訴えが、フシの決意を鈍らせる。敵との戦いに悩むフシに、ユーキはある提案を持ち掛けた。ノッカー殲滅を目的にしない、別の道を。そして、霊体のイズミは、守護団当主一族のひとりとして育てられた自分の過去を明らかにする。

かつてノッカーは無差別に人の命を奪った。現世では人の体内に入って意識を奪い、その体を勝手に動かす。数百年の間、ひそかに進化を遂げ、人との共存を選んだノッカーにどう対抗すべきか模索するフシたち。ユーキは彼らの本当の目的と次なる計画について、ある仮説を立てる。フシは、あの少年のもとへ。するとそこに現れたのは……。

自分の左腕に寄生するノッカーを受け入れ、ノッカーに支配された母親と暮らすミズハ。ミズハ自身が幸せに生きられる場所を作りたい、とフシは学校で思い切った行動に出るが、そう簡単に狙い通りにはいかない。一方、ミズハといまだ彼女を心配するハンナ。その関係に歪みが生じていく。親友に望んだ役割、その報酬とは。

打倒ノッカーの目標になかなか近づけないフシ。久しぶりに仲間たちに会いに家に戻るが、かつて住んでいた時代と異なる生活の中でそれぞれがどこかギクシャクしていた。身も心もボロボロの仲間たち。彼らをこの世界に連れてきたことは正しかったのか。ある夜、フシはグーグーから故郷タクナハへの秘めた思いを聞く。

不滅の仲間たちは、自分のもとを去ってしまうのではないか。いつか来る別れを恐れるフシは、にわかに皆の役に立とうとふるまう。ご機嫌取りをする自分に嫌気がさすフシに、ボンは語り始めた。五百年前のレンリルで、ノッカー殲滅のためにフシが深い眠りについた後、仲間たちがたどった道を。そして、ある旅立ちの日が近づいていた。

フシやユーキたちは進級し、マーチやアイコは進学して新しい生活が始まった。しかし、ミズハの姿はそこにはなかった。突然のことに彼女を案じるフシとユーキ。あるものをミズハに贈ることを思いつく。ハンナたちも巻き込んで、ミズハの居場所を探し守護団の本拠地に向かう。そこは、地下に果てしなく広がる迷宮だった。

地下の奥深くに現れたのは、フシが感知できない鉄で固められた異様な空間だった。フシ、ユーキたちオカ研部とハンナは、守護団に守られノッカーに操られるミズハに対峙する。一方、学校では異変が起きていた。ノッカーがフシの姿で出現したのだ。トナリたちを追いつめ、無限に再生し続ける敵。まるであの頃のような理不尽な戦いが、再び始まる。

しつこく再生するフシノッカーとの戦いは終わりが見えない。トナリは渾身の策を練り、アイコやナギサたちと奮闘を続ける。フシは遠くから支えるが、限界は近づいていた。一方、地下迷宮ではユーキたちがミズハを連れ出し、守護団を前にフシはひとりノッカーに向き合う。ミズハの父・イツキに宿るノッカーが、フシの器を次々と奪っていく。

ミズハを連れて無事に地上に出たユーキたち。ボンやひろとし、守護団員が見守る中、ミズハがハンナに差し出したのは、守護団に伝わるという「契りの証」。その時、ユーキのとった行動が皆を驚かす。そして地下で続くフシとノッカーの戦いが、最終局面を迎えようとしていた。フシの中に残った最後の器が、いよいよ目覚める。

ミズハに宿っていたノッカーは楽園に帰り、戦いは収束した。アオキ家でフシと仲間たち、そしてミズハと守護団が集まって食卓を囲む。ノッカーと共存する道を探りたいユーキは、ある人物との対話を試みた。信念を貫くユーキの姿を見て、フシは自分がやるべきことを見つけていないことに気付く。悩むフシに、サトルが新たな提案を持ちかける。

季節は移り、フシやミズハたちは中学校の卒業式を迎える。ユーキはミチの協力を得て、ノッカーの能力を伝えようとしていた。共に生きる存在として、ノッカーが世間に受け入れられるために奔走する。フシは、観察者の能力を引き継ぐかどうか決めかねていた。自分を不安にさせるものは何か、フシは模索を続ける。

残された観察者の記録から、フシは自分が何者だったのかを知っていく。失われた面影、積み重なった願い。そして永遠の別れ。フシの仲間たちもそれぞれ時を重ねる。フシがたどり着いた答えとは。