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アイドル・シンガーであるシェリル・ノームがコンサートのため、「フロンティア」船団に来艦した。中華料理店「娘々（にゃんにゃん）」でアルバイトをする女子高生のランカ・リーは、憧れているシェリルのコンサート会場に急ぐ途中、パイロット養成コースの高校生である早乙女アルトと出会い…。

突如現れたバジュラから逃げ遅れたランカ。アルトは無我夢中で「VF-25」に乗り、彼女を救出する。戦いの後、検査で軍病院に連行されたアルトは、私設特務軍事機関「S.M.S」の隊長であるオズマとS.M.Sへ行くことになる。だが、そこで突然警報が鳴り響き…。

展望公園でランカとシェリルに再会したアルト。だが、再びフロンティアはバジュラに襲われ、とっさに3人は展望公園の待避壕へ逃げ込むも、中に閉じ込められてしまう。なんとかオズマたちS.M.Sがバジュラを撃退し、救出されるアルトたち。だが、戦いの中でオズマが負傷したことを知ったランカは…。

S.M.Sへの入隊を決意したアルトは、ミハエルたちにしごかれる毎日を送っていた。一方、アルトの助言によってミス・マクロスのオーディションを受けることにしたランカは、その予選を通過して最終選考で歌うことになった。そんなランカを見守るべく、最終選考が行われる会場に駆けつけたアルトだったが…。

再びアルトの前に現れ、失くしたイヤリングを探すためにマクロスフロンティアの中を案内するように命令するシェリル。一方、歌手になる夢をオズマに否定されたランカは、思わず家を飛び出してしまう。そして、美星学園の校門でアルトを待っていたランカは、オズマにランカを探せと命令されていたミシェルと出会い…。

芸能プロダクションにスカウトされたランカ。仲間たちにも祝福されるが、ショッピングモールでの出来事が気になっていた。その頃、大統領府からの緊急声明でバジュラがギャラクシー船団を襲ったという一報がフロンティア内を駆けめぐる。

マクロスギャラクシーの残存艦を救出に向かったアルトたちは、バジュラ相手に優勢に戦っていた。だが、そんな彼らの前に出現したバジュラの巨大空母に、アルトの後輩であるルカの乗る機体が飲み込まれてしまう。ルカを救出するために敵空母内へと潜入したアルトは、そこで謎のバルキリー「VF-27」と遭遇して…。

芸能活動のためにランカが転入し、シェリルまでもが来訪してきたために大騒ぎとなってしまった美星学園。そんな中、シェリルのパンツが何者かに盗まれてしまい、学園はさらに上へ下への大騒動となってしまう。一方、仕事のために学園を離れたランカは、自分の記憶の中の歌を知るという謎の少年と出会い…。

敵も女も狙った獲物は一発必中を豪語するミシェルが戦闘時に狙いをはずしてしまい、アルトに当たりそうになった。帰艦後、その誤射をめぐってアルトとミシェルは殴り合いの喧嘩となってしまう。彼らの喧嘩を見ていたS.M.Sのピクシー小隊に所属するクランは、そんなアルトにミシェルの悲しい過去を告げて…。

ミス・マクロスのミランダが主演する映画で、端役を手に入れたランカ。しかし、その撮影現場で彼女を待っていたのは、撮影協力のS.M.Sの面々とシェリルだった。演じることが初めてなランカから相談されたアルトは、嫌っていたはずの父親の言葉をつい口にしてしまい…。

映画出演により、注目され始めたランカは、忙しい毎日が続いていた。一方、アルトの前には、兄弟子の矢三郎が突然現れる。アルトの父である嵐蔵が倒れたので、家に帰るようにとアルトを諭す矢三郎。そんなことは露知らず、ランカとシェリルは、それぞれアルトの誕生日を祝おうと計画する。

公演のために惑星ガリア4へ降り立ったシェリルとアルト。だが、シェリルの体調不良で公演が中止となり、それに不満を抱くゼントラーディ人による暴動が起こってアルトたちは人質として捕らわれてしまう。一方、マクロスフロンティアではファーストライブに緊張するランカを、ナナセ、ミシェル、ルカが励ましていて…。

機体の不調により、ガリア4に不時着したアルトとランカ。久しぶりにゆっくりと会話を交わす2人は、なんとなく良い感じだった。一方、体調が回復したシェリルは、ミシェルと共に2人を探しに行き…。

アルト、ミシェルに続きルカも戦場に向かうことに。ルカはナナセに気持ちを打ち明けようとするが…。そして母の子守唄に秘められたランカの記憶。その記憶が指し示す真実とは？ バジュラやブレラとランカの関係は？ 謎が謎を呼ぶ。

体調がなかなか回復しないシェリルに、グレイスは治るまで仕事はすべてキャンセルすると告げた。ランカの人気がますます上がっていると聞き、なんとなく不安を感じるシェリル。そんな時、アルトとランカが彼女の見舞いに訪れて…。

S.M.Sのオーナー・ビルラーの屋敷に突然呼び出されたアルト。そこでビルラーは、自らの夢をアルトに語ってみせる。シェリルは病院を抜け出し、アルトへと会いに行く。一方、ランカはブレラがいつも自分の歌を聞いていてくれたと知り…。

ガリア4事件で延期になっていたランカのファーストライブ。オズマはランカに、ライブを絶対に見に行くと約束していた。しかし、ライブ直前にバジュラが襲来し、オズマは出撃することになってしまう。オズマはランカの天空門ファーストライブに間に合うのか…！

フロンティアではバジュラの攻撃により物資が不足していた。エネルギー供給を制限され、食料や水もすべて配給制となる。一方、体調がなかなか回復せず、ますます不安になったシェリルは、アルトを探しに出かけるが高熱で倒れてしまう。それを救ったのは…。

いなくなった“あい君”をブレラと一緒に探すランカ。ブレラの「誰のために歌う？」という問いかけに対して歌うことに疑問を感じ始めていたランカは、自分の本当の気持ちに気づく。一方、見舞いに訪れたアルトに対しシェリルはもう歌は歌わないと告げる。

美星学園でのランカのコンサートで顔を合わせたランカ、シェリル、アルトの3人。それぞれの思いが交錯する。そして再びバジュラの攻撃が開始された。誰もがいつ死ぬかわからない状況の中、想い人との心の絆を確かめようする。

バジュラとの戦いが続く中、ある者は愛する者を失い、ある者は憎しみを増幅させていた。三島の陰謀が大きく動き出す中、自分が人々の悲しみと憎しみを背負い「歌う道具」になることを拒んだランカは、一大決心をする。

フロンティアの人々のバジュラへの憎しみが一気に燃え上がる。アルトやルカも自らの憎しみを抑えきれず、新型兵器を使用しバジュラを全滅させることのみを考えていた。しかし、三島の陰謀を探るオズマは、真の敵が何かに気づき始める。そしてシェリルは以前とは違う気持ちで再び歌を歌い始めた。

フロンティア船団内の資源は、いよいよ窮乏してきた。食料は配給性になり、酸素は低下しつつあった。そんな中、アルトはV型感染症をわずらうシェリルに手料理をふるい、つかの間の安らぎの時を過ごす。だがその直後、アルトはビルラーと三島からバジュラの生態とランカの歌の秘密を聞き…。

かつての第117調査船団の事故の秘密をつきとめたマクロス・クォーターのメンバー。そこにはグレイスの野望の影が。一方、船団の存続を賭け、バジュラとの決戦に臨む決意のフロンティア軍部。アルト、ルカ、クランもそれぞれの思いを胸に、船団はバジュラの星に向かう…。

バジュラたちとの決死の攻防を繰り返すクォーター。しかしバジュラを操る新たな存在が現れ、フロンティアの居住区アイランドワンは危機に瀕する。敵母艦に向かうバトルフロンティア。その時、戦艦のステージに現れたシルエットがあった…。