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漁師をして暮らす一平爺さんによって育てられた少年・トリトン。ある日、トリトンは白いイルカ・ルカーと出会う。そして、ルカーによってトリトンがトリトン族の生き残りであることを知らされる。

トリトンは、イルカたちと共に大海原へと旅に出ることになった。その道中、亡きトリトンの両親からほら貝を託されたという大きなウミガメのメドンと出会う。その甲羅の割れ目には、ほら貝が隠されていた。

ポセイドン族の北太平洋の女司令官・ドリテアは、大西洋に向かおうとするトリトンを阻止しようとムチを振るう。トリトンはそのわなにかかり、彼を助けようとしたメドンは海底火山に誘導されてしまう。

トリトンは、トリトン族の生き残りを探しに北の海を訪れる。そこで彼は、人魚の姿をした女の子・ピピと出会う。しかし、足元の花を踏んでしまったことで彼女に嫌われ、ピピはどこかへ行ってしまう。

人魚の少女・ピピはアザラシの一族と一緒に暮らしていた。彼女は、一息で全てを凍らせてしまうポセイドン族の北極海の司令官・ミノータスに捕らわれてしまう。トリトンは、そんな彼女を救いに向かう。

トリトンたちは、南太平洋にあるというイルカ島へと向かっていた。そんな彼らの前に巨大なアンコウが出現し、一行の行く手を阻む。トリトンたちは、アンコウから何とか逃れようと作戦を考えるが...。

トリトンたちは巨大なアンコウから逃れ、イルカ島へとたどりつく。だが、北国育ちのピピは、南の島の生活に馴染めず、わがままを言ってみんなを困らせる。そんな彼女とトリトンは、ついに喧嘩をしてしまう。

トリトンは、ギンザメに襲われていた少年・プッチャーを救出する。しかし、プッチャーの祖父は、孫の命の恩人であるはずのトリトンを「悪魔の子」とののしる。トリトンは動揺して、その場を立ち去る。

イルカ島の沖合に、謎の歌が聞こえる幽霊船が現れた。その正体を知るルカーから、トリトンたちは事情を聞く。しかし、トリトンは恐れずに船へと乗り込んでいく。すると、彼に女吸血鬼が襲いかかる。

イルカたちは、ピピとトリトンを仲良くさせようと2人を歌う島に誘い出す。しかし、ピピがその帰り道で行方不明になってしまう。彼女は激しい海流に巻き込まれた先で、サメの群れに襲われそうになってしまう。

イルカ島を発見したポセイドン族の南太平洋の司令官・ポリペイモスは、巨大なアンコウと共にトリトンを包囲する。しかし、そこにドリテアもやってきて、ポリペイモスの手柄を横取りしようとする。

ドリテアを失ったポセイドンの怒りはついに頂点に達する。そして、自らの眼光によって、イルカ島を大爆発させてしまった。爆発に巻き込まれたトリトンは、仲間を失った怒りで、巨大アンコウに立ち向かう。

イルカ島が消滅し、トリトンとピピはみんなと離れ離れになってしまった。そんな2人の前に、怪獣・バキューラが現れる。トリトンは、全てを飲み込もうとするほどの巨体を持つバキューラの弱点を発見する。

ルカーたちを追って、トリトンとピピは大西洋へと向かう。そんな2人に、最後のチャンスを狙うポリペイモスが襲いかかる。トリトンはオリハルコンの短剣を抜き、ポリペイモスと巨大アンコウと戦う。

トリトンとピピは、海上に現れた太古の恐竜を目撃する。トリトンは、再会したフィンのほら貝を吹いて、再び恐竜を呼び出そうとする。一方、海中にはトリトンを捜索するポリペイモスの姿があった。

過去の幻を見せて相手にわなをかける怪人・レハール。彼の幻覚によって、ピピは懐かしい北の海と仲間たちの姿を見る。そして、洞窟の中へ飛び込んでいく。トリトンもそのわなにはまってしまい...。

海底火山の爆発で、アトランティスの遺跡が再び隆起した。失われたトリトン族の記憶を探すため、トリトンたちは遺跡の中を探索する。しかし、そんなトリトンをポセイドン族が阻止しようとする。

タロスは、ペンギンたちの優しい守り神だった。しかし、彼は恩人であるポセイドンからトリトンを殺すように命じられる。一方、トリトンはけがをしたペンギンと出会い、崖から落ちそうだったところを助ける。

トリトンは、漁師・ロレンスが殺したはずの巨大な白鯨に遭遇する。だが、その白鯨は怪人・レハールが復活させたものだった。レハールは、白鯨に命じてトリトンを襲わせ、術中に落とそうとする。

ピピとフィンは、海グモの牢獄に閉じ込められてしまう。そこには、ポセイドン族の美女・ヘプタポーダも幽閉されていた。彼女は、太陽の下で暮らすという望みを叶えるため、トリトンを倒そうとする。

ポセイドン族が太陽の下では生きられないことを知ったヘプタポーダは、ポセイドンを裏切り、トリトンたちの脱出を助けることにする。しかし、レハールと半魚人たちが、逃走する彼らを追撃する。

トリトンは、ポセイドンの像を信仰し、いけにえをささげる人々が暮らしている島に上陸する。アーモンに操られた島の住人に狙われるトリトンだったが、その島の正体が巨大な生物であることが判明し...。

不死のシーラカンス・ラカンに出会ったトリトンは、大昔に殺されたトリトン族の人々の化石を目の当たりにする。そんななか、ポセイドンの手先がトリトンたちの居場所を見つけ、一行を襲撃する。

トリトンたちは、地中海へ抜ける地下水道を探していた。そんな折、トリトンは近隣に住むジュゴンたちと出会う。ジュゴンたちは、ポセイドンの手下のガダルに脅えていた。トリトンは、襲いかかるガダルに戦いを挑む。

ポセイドン族の手先であるゴルセノスは、オリハルコンの光を遮る盾や不死身の砂分身を使ってトリトンを追い詰める。1人で絶体絶命の状況に陥ったトリトンだったが、そこに仲間たちが駆けつけて...。

トリトン一行は、ポセイドンの大渦によって魔の海へと運ばれる。そこにあった船の中には、ポセイドン族の幹部たちとうり二つの人間の死体があった。そこにミノータスが現れ、トリトンたちに襲いかかる。

トリトンは、ついにポセイドンと対面した。そして、トリトン族とポセイドン族の予想もしなかった因縁が明らかになる。真実を知ったトリトンの前に、ポセイドン像が降り立つが、心に迷いが生じてしまい...。