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ポポロクロイスという小さな国の王子ピノンは、光の粒を追いかけて竜の祠の中へ。そこには怪物たちが待ち構えていた。ピノンは、王家の紋章がついた古い剣で戦うのだが……。

竜の祠で友達になったパプーを探して海に来たピノンは、モンスターに遭遇し、ふしぎな少女・ルナに助けられた。その時、突如空中に現れた黄金の鍵が輝きだし、聖域への扉が開く。ピノンたちはその扉に吸い込まれてしまい……!?

精霊たちが暮らす世界「ファントネシア」へ来てしまったピノンたち。ところが、風の聖域であるはずのそこに風の精霊の姿がない。どうやら竜巻の塔に閉じ込められてしまったらしい。ピノンたちは風の精霊を助けるため、竜巻の塔へ向かった！

ピノンとルナ、パプーは、フローネルの持ちでコゴト王子とプンプン王女の妨害に遭うが、少年マルコに助けられた。ピノンとケンカをしてひとりになったルナは、グリフォンの群れに囲まれてしまい……。

ポポロクロイスの城下町では、異常な暑さが続いていた。町外れの森へ「聖域の扉」を探しに行ったピノンたちは、祠の中にちらちら揺れる火種を発見。炎の聖域へと足を踏み入れる。道中、二手に分かれてしまったピノンたちは、炎の精霊と出会い……。

道に点々と落ちている本をたどって、蜘蛛型ロボットに乗ったコゴト王子とプンプン姫と出会ったピノンは、糸網に捕われて連れ去られてしまった。コゴト王子とプンプン姫の父親、ガミガミ魔王の城へ連れてこられたピノンは、ガミガミ魔王の意外な一面を知り……。

マルコは母レオナに頼まれて、タキネン村の商店までイチゴを買いにやってきた。しかし野イチゴは手に入らず、店主から聞いた珍しいゴールデンベリーを求めて祭で賑わうポポロクロイス城下へ。レオナから預かった銅貨を使ってしまったマルコは、「あんぱん大食いチャレンジ」に挑戦するが……。

サボー先生とゴン将軍の護衛の下、海岸で遊んでいるピノン、ルナ、パプー、ウララ、ヒラリンたち。 話が学園のことになり、学校に行ったことがないと話すルナに、サボー先生はピノンと一緒に通学することを勧める。翌日、早速登校したピノンとルナだったが、学園では、異様な事態が起こりつつあった。

海が凍りつき、サンゴや魚たちが氷に閉じ込められてしまった！　水の聖域に異変が起こったのだ。氷の亀裂を覗き込んだ時、ルナの黄金の鍵が輝き、聖域への扉が現れる。ピノンたちは水の精霊を救うため、力を合わせてアクアゴンと戦う。

闇の精霊が町全体を覆ってしまった。昔、ピエトロが竜の剣で封印した闇が再びあふれ出したのだ。ピノンは、ポポロクロイスを守るため、ピエトロに同行して満月島の「竜の祠」にある闇への扉へ向かった！

ピノンたちは、封印した竜の剣を抜き、闇への扉に飛び込んだ。やっとの思いでヤズムの居城へとたどり着いたが、闇の迷路に迷い込み、不安な心が見せる幻に惑わされてしまう。だが、ピノンは勇気を振り絞ってヤズムに戦いを挑んだ……！

パプーは自分が月の精霊であることを明かし、ピノンに力を貸してくれた。パプーと竜の剣の力によって、とうとうヤズムを倒したピノン。しかし黄金の鍵は砕け散り、ルナは海中へ消えてしまった。ポポロクロイスにはひとときの平和が戻ってきたのだ。

海に戻ったルナは、ピノンやマルコとの冒険を思い出していた。ピノンは「月が出る頃、浜辺で待っていてほしい」というルナへの伝言をウララに頼む。人魚に返信したウララのおかげで、二人は久しぶりに再会する。

竜の祠で黄金の鍵が復活し、ルナは再び人間の姿になることができた。その時、雷が襲いかかり、町中の人たちが石にされてしまう。呪いを解くため、海の妖精王がいるマリーナ城を目指し、エレナの船・ダガート号に乗り込んだピノンたちは……!?

ピノンたちを乗せ、ダガート号が出航！　ところが、隠れていたボアデリスの赤ちゃんのイタズラで、船の中は大騒ぎに。必死で船員たちから赤ちゃんを守るピノンたちの前に、ボアデリスマザーが現れて暴れだした……！

航海の途中、食糧と水を補給するために小さな港に寄ったダガート号。そこでピノンは、モンバから肝試しの挑戦を受けることに。幽霊船と恐れられる座礁船の中で、宝さがしをするピノンだったが……。

チャッピの魔法で海底のマリーナ城に着いたピノンたち。しかし母の女王セレーネとケンカをしてお城を飛び出してきたルナの気持ちは複雑。そんなルナに、ゼフィスに乗っ取られたセレーネは「月の雫」を持ってくれば人々の石化が解けると言う。

月の雫を探しにポポロクロイスに戻ったピノンたちは、サボー先生の研究室で見つけた石板の文字を手掛かりに満月島へと向かう。薄暗い森を抜け満月の祭壇の中央に置かれた黒水晶のような「月の雫」を発見。ところがパーニャに邪魔をされ……。

ピノンたちは、ガミガミ王から海王丸を借りて「月の雫」を奪い去ったセレーネたちを追いかけ、クロコネシアを目指す。追跡を知ったセレーネは、巨大アンコウのサンデアを資格として放った。ピノンたちはカニロボに乗り込み、勇敢に立ち向かう。

ピノンたちは、セレーネたちが向かった化石島へ行く途中には魔法の海峡があり、クロコネシアにある伝説の船「レムナス」でしか越えられないことを知る。そこで、モンバが船長になるための試練を受けることになるが、セレーネも刺客パディルーサを放つ……。

モンバは試練の洞窟に向かう。奥には伝説の船「レムナス」があった。そこへ突然、レムナスの歴代船長の幽霊が現れ、モンバは逃げ帰ってしまう。再び洞窟へ入ると、ドラゴンゾンビに襲われそうになっているプンプン王女が。そこでモンバは、あることに気づく。

化石島へ行く準備も終わり、仲間に見送られて伝説の船レムナスで出航したピノンたちだったが、魔の海峡が近づくにつれて船の速度が落ちてきた！　レムナスは船長の心に反応して動く船だったのだ。果たして、魔の海峡を越えることができるのか……!?

化石島に月、セレーネの儀式を止めようと「うたかたの神殿」に向かうピノンたち。それを邪魔するガウデと戦うが、崖の崩壊に巻き込まれて海へ落ちてしまう。海の中でピノンたちが見たものは、化石島の崩壊と響き渡る不気味な響きだった。

海の半身が復活してしまった。海の半身と呼び合い、森の半身も復活しようとしている。合体を止めるため、ピノンたちはクロコネシアへ向かう。しかし、そんなピノンたちの前に闇の妖精たちが立ちはだかった！

ついに森の半身も復活してしまった。伝説では、二つの半身は海岸線にある「双子岩」で合体するらしい。合体を阻止しなくては！　と戦うピノンたちだったが、半身のあまりの強さにボロボロになっていく。果たしで、ゼフィスの完全なる復活を止めることはできるのか!?

完全体となったゼフィスは、世界への憎悪に満ちていた。ゼフィスの強大な力の前に、倒れながらも必死に立ち向かうピノンたち。石化したポポロクロイスの人々を、そしてこの世界を、ピノンたちはゼフィスの手から守ることが出来るのか!?