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三世紀のヒの国（クマソ）から物語は始まる。病床の妻・ヒナクに火の鳥の生き血を飲ませるべく、ウラジは火の鳥に飛びかかった。しかし、ウラジは火の鳥の炎によって焼け死んでしまう。ヒナクの弟・ナギが悲しみに暮れている頃、薬師のグズリが浜に流れ着く。ヒナクはグズリによって命を救われ、二人は夫婦の契りを交わす。その婚礼の夜、猿田彦率いるヤマタイ国軍がナギたちの村を急襲した。軍の手引きをしたのはグズリであった。

ヤマタイ国の女王・ヒミコは、火の鳥の生き血による不老不死を望んでいた。ナギを連れてヤマタイ国へ凱旋した猿田彦はナギを狩部に育て、ヒミコのために火の鳥を射ようとする。しかし、ナギは猿田彦の意に反し、ヒミコを襲ってしまう。責任を問われた猿田彦は、マダラバチの穴倉に放り込まれる。ナギは猿田彦を救い出し、故郷ヒの国に向かう。そこで二人は、子供たちを産み育てていたヒナクとグズリに再会する。

ヒミコの命を受けたヤマタイ国の兵が、火の鳥を捕獲するために再びヒの国へと迫った。ヒの国を襲撃したヤマタイ国の弓の名手・天弓彦と猿田彦は、奇妙な心の絆を感じあった。そんな折、新たな異国の騎馬軍団によってヒの国が襲われる。敗北し殺されかかったナギと猿田彦は、軍団の奴隷ウズメの命乞いによって奴隷になるだけで済んだ。ヒミコは火の鳥の生き血を飲まずして死亡する。一方、グズリとヒナクは地殻変動によって地底に閉じ込められていた。

ウズメの協力によって騎馬軍団から逃げ出したナギと猿田彦。ナギの今後を案じた猿田彦は、ナギを故郷へと追い返す。ヤマタイ国をも襲撃する騎馬軍団に、猿田彦は天弓彦と共に闘うが、圧倒的な武力の前に劣勢となり、猿田彦は絶命する。火の鳥の遺骸の在り処を天弓彦から聞いたナギだったが、宮殿の崩壊に巻き込まれてしまう。一方、地底に閉じ込められていたグズリとヒナクの子・タケルは、地底からの脱出を試みる。

25世紀、月面の研究施設の爆発に巻き込まれたレオナは人工頭脳の埋め込み手術によって蘇生する。しかし手術の影響か、爆発以前の記憶をなくし、さらには人間がガラクタに見えるようになってしまう。レオナは、人間の姿をした一人の女性・チヒロと出会い一目惚れする。しかし、チヒロはロボットだった。レオナの旧友・ランプは、なんとかレオナの記憶をよみがえらせ、彼だけが知っている「永遠の命」の情報のありかを手に入れようとするが、レオナはチヒロと 手を取り合って医療施設を抜け出してしまう…

無意識のうちに研究施設の爆発跡地にたどり着くレオナとチヒロ。ランプは執拗にレオナを追い続ける。レオナは研究施設で次第に過去を取り戻していく。それは、失意のうちに死んだ父の記憶と、父への反発、そして、猿田博士の下で行っていた「火の鳥」 の羽の生命力の研究だった。過去の恋人・レイコの残した言葉の真実は？レオナをかばって機能を停止するチヒロ。死ぬことのできない体になったレオナのとった選択とは！？

男として育てられた左近介は、非道の父を助けようとする八百比丘尼を斬りにでかける。寺で八百比丘尼を斬った後、屋敷に帰れなくなった左近介は、八百比丘尼が未来の自分自身であることを知る。 左近介は時間の輪の中に閉じこめられてしまったのだ。いずれ来る、自分自身に斬られる未来を見据えながら、左近介は寺を訪れる人・動物・妖怪の命を分け隔てなく救う生活を始める。

敗戦の将、ハリマは顔に狼の毛皮をかぶせられ、取る事ができなくなってしまう。助けてくれたオババ、傷を負った敗戦の将・猿田とともに倭の国に渡るハリマ。彼らは、そこで土地神である狗族の娘・マリモを助ける。猿田の旧知の村で休んでいたハリマたちは突如刺客に襲われる。 ハリマは、土地神を放逐し仏教を国家宗教として己の権力を高めようとする奸臣たちの思惑に、 知らず知らずのうちに巻き込まれていたのだ。

歳月は流れ、ハリマは犬上の里の郷長となり犬上と名も変えていた。里は栄え、平和な生活が続くかに思われてたが、土地神を廃し仏教を広めようという朝廷の圧力は急激に強くなってきた。そしてついに、土地神を祀った磐座が国司の部下たちによって引き倒されそうになる事件が起こる。ついに犬上は朝廷と対立してしまう。里を救うため犬上は、土地神を擁護しているという噂の天智大王の弟・大海人皇子をたよって大津京に行こうとするが、再び刺客に襲われる。

天智大王の崩御により、政局は大きく動き出した。マリモに助けられ傷も癒えた犬上は、度重なる里への雑徭供出の命にいらだち、再度京へ向かう。国宰に手をあげた罪を問われとらえられ、牢に入れられた犬上は天智大王の子・大友皇子と面会するが、事態の進展はなかった。折しも、大海人皇子の部下として挙兵の準備を進める猿田と牢で再会、大海人皇子の子・高市皇子と３人で大津京を脱する。

大友皇子らの軍勢と大海人皇子、猿田、犬上らの軍勢の戦いが始まる。大友皇子軍は仏法を用い超常的な力で犬上らを攻撃してくるが、マリモら狗族をはじめとする土地神たちが犬上側に加勢。しかし、「宗教が悪いのではなく、宗教を用いる人間が悪いのだ」と火の鳥は加勢を拒む。なんとか犬上は仏法を用いる僧を倒し、大海人皇子の軍は勝利する。しかし、権力を手にした大海人皇子は、国家統一のために仏教を擁護する立場に変わっていくのだった。

人の脳に直接、快感を与える宇宙生物・ムーピー。所有を禁じられたムーピーを愛してしまったマサトは、ムーピーのタマミと地下都市ヤマトから脱出、地上で隠遁生活を送る人工生命の権威、猿田博士のもとにたどり着く。マサトを追ってきたロックが研究室にたどり着くとともに、世界各地の地下都市間の全面戦争が起こり、人類は３人を残し滅亡してしまう。火の鳥により死ねない体になっていたマサトと、もともと生命力の強いムーピーのタマミを残し、猿田博士とロックも死んでしまう。

やがてタマミも寿命を迎え、マサトはとうとう世界でただ一人になってしまう。死ぬ事もできず、 猿田博士の残した人工生命の研究を続け、何とか生命を作り出そうとするもうまくいかない。５０００年のコールドスリープについていた女性に会うこともできない。 圧倒的な孤独にさいなまれるマサト…。長い年月が過ぎ、マサトの体をきっかけに新しい生命が生まれる。そしてマサトはタマミとの再会を果たすのだった。