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　何をやっても中途半端で長続きしない中学生・大空レイジが、幼なじみの雪野麻衣子に連れられた所は、オンボロ駄菓子屋「竜宮城」。だが、店内奥の地下深くにあったのは、プレイヤー自らがドラゴンを操り戦うVRゲーム「ドラゴンドライブ」のセンターだった。勧められるままメンバー登録し、データへアクセスするレイジ。そこで彼に与えられたパートナーは…名前、性質、全てが不明の最下位チビドラゴンだった！こんなダメドラゴンで、レイジは戦えるのか！？

　初プレイで勝利！調子に乗るレイジと心配する麻衣子…竜宮城へ向かう２人は、橘響次と萩原大介に出会う。何をやっても完ペキの響次は、ドラゴンドライブ・Ａブロックランキング１位の腕前だったのだ。センターで始まる試合に再びエントリーしてしまうレイジ。今回の参加メンバーの中には、響次の他にＡブロックランキング２位の純柴一郎もいた。一郎は１０分で全員を倒すと宣戦布告！勝ち抜けるのか、レイジ？！コンピューターが打ち出した彼の勝利の確率は０パーセントなのだ！

「ドラゴンドライブ」に夢中のレイジは、授業が終わるとサッサと竜宮城へ…。その頃、大介は、響次にレイジをやっつける為に力を貸してほしいと頼み込んでいた。センターの受付でカードを挿入するレイジ。しかし、貯まっているはずの経験値が０ポイントと聞いて不思議に思う。一体どういうことなのか？！そこへやってきた大介が、レイジに突然つっかかる。睨み合う２人は、響次の提案で「ドラゴンドライブ」で決着をつけることになるのだが…。

　竜宮城の前に一台のリムジンが止まり、お色気たっぷりの少女が降りる。彼女の名前は、永遠冴香。今日はドラゴンドライブ・スーパーチャンピオン大会が行われるのだ。Ａブロック・橘響次、Ｂブロック・純柴一郎、Ｃブロック・永遠冴香の各チャンピオンたちと、その上に君臨するスーパーチャンピオン・氷室ヒカルが一同に集結し、いよいよ始まるスーパーチャンピオン大会！しかし、なぜか用意されたアクセスマシンは全部で５台。その残りの１台に、なんと３０連敗中のレイジが指名されてしまう。

　レイジは、スーパーチャンピオン大会で、戦いのチャンスを自ら逃がしてしまったことを後悔した。ヒカルに勝ちたいという気持ちでいっぱいだった。そんな時、エージェントＬにドラゴンドライブ・スペシャルトレーニングルームへと案内される。ヒカルはもちろん、冴香、響次もここで訓練して強くなったという。毎日授業が終わるとセンターへ直行するレイジ。その姿を見た麻衣子は、何か怪しいと思い、大介を引っ張って尾行を開始。そして、スペシャルトレーニングルームへ入り込んだ２人が見たものは！？

　Ｄゾーンでの特訓中、神秘的な歌声に誘われるように異世界へと飲み込まれてしまったレイジたちは、数え切れないほどのドラゴンの大群を指揮する謎の少女・メグルの導きにより不思議な村へと向かう。そこで３人は、謎の占い師・エンスイと出会い、この世界がもうひとつの地球「裏球」であること、RI-ON（リオン）の真の目的、そしてチビスケがセンコークーラと呼ばれる聖なる守護龍であると告げられるのだが…。

選ばれし戦士として認められたレイジ。エンスイは裏球中の凄腕ドラゴン使いたちがチームを組み最強を目指して戦う「ドラゴニックヘヴン」と呼ばれる大会への出場を勧める。レイジたちが地球に戻るためには、大会に優勝し「神龍石」と呼ばれる宝玉を手に入れなければならないというのだ。考え込むレイジと、不安いっぱいの雪野と大介。そのとき、地下室で謹慎を命じられていた凶暴な戦士が扉を破り、レイジたちの前に現れる！

ドラゴニックヘヴン大会の会場へと向かう途中、ひとまず寄った島の街で、レイジはチビとはぐれてしまう。必死に探すレイジは、港で幼い兄妹がチビに首輪をつけて遊んでいる光景を目の当たりにする。「チビはな、俺の大事な友達なんだ！」怒りを隠せず叫ぶレイジ。その時、海面を切り裂き強暴なドラゴン・エッケンシガンが現れる…兄妹は、ドラゴン使いだったのだ！さらに、チビをオモチャと言い放ち、買い取ると提案した少女たちの言動に、レイジは！

ドラゴニックヘヴン予選大会の当日。だが、レイジたちのチームワークはバラバラで、雪野と馴れ合っているレイジに嫉妬する大介も、ついにキレてレイジに勝負を挑む始末。いきなりメチャクチャな状況で、予選は始まった！張り切って単独行動に出る大介は、レイジが港で出会った兄妹・リンとスーが仕掛けた罠に引っかかってしまい、２匹のドラゴン・エンオージとカシンキに襲われ最悪のピンチを迎えてしまう。

「お前ら…絶対に許さねぇ！」怒りの形相でエンオージとカシンキを攻撃するレイジとセンコークーラ。水鏡に映る凶悪なその姿をエンスイは険しい顔で見つめていた…「いかんぞ！怒りに任せて力を引き出してはならん！」強烈なパワーで２匹のドラゴンを圧倒するセンコークーラ。しかし、リンとスーが笑みを浮かべながら放ったのは、禁じられた最終手段だった！

何とか予選を突破したレイジたちだが、トラブルを抱えていた。大介がケガを追い、次の試合に出られなくなってしまったのだ。そこで、雪野が大会参加を買って出た。しかしロッカクは、彼女の実力ではチームの一員にはなれないと嘲笑う。ムッとした雪野は、意地を張って一人で砂漠を越えると言い放ち、ついにはレイジたちに置きざりにされることに…。 泣き出しそうな状況の中、雪野とゴーラオーは、土煙を上げながら迫るドラゴン・エンローシックの大群に襲われてしまう！

「ドラゴニック・ヘヴン」試合会場のコロシアムがある街・ヤウディム。レイジは、治安の悪いその街で、弱い者イジメをする巨漢の男とケンカをしてしまう。ケンカと聞いて喜び勇むロッカク。しかし、突如、レイジたちの前にドラゴンの籠を背負ったタイヨウと名乗る少年が現れ、レイジたちを助けたのだった。

ヤウディムで悪辣非道な行為をしながら平然とした態度をとるグアンクーに怒りを募らせる雪野とレイジ、大介は、屋敷に囚われた女性が助けを求める声を聞く。「早く助けなきゃ！」しかし、大会の主催者であるグアンクーに歯向かうことは、神龍石を諦めることになりかねない！どうする、レイジ!?

「ドラゴニック・ヘヴン」二回戦第一試合。レイジたちの対戦相手は、橘響次と永遠冴香、そしてムカイだった。「おれは待っていたんだ。君と戦える、この時をね！」橘響次が操るエアブラストの攻撃に苦しめられるレイジとセンコークーラ。さらに、ムカイもシャドーファングで襲いかかる！

ドラゴニックヘヴン大会に現れたタイヨウたちの対戦者は、氷室ヒカルと純柴一郎だった。驚きを隠せないレイジたちをよそに、圧倒的な強さでタイヨウたちを攻撃するヒカルたちのチームメイト、戸岐航平。「見つけたぜ、ようやく…」そのとき、ロッカクは憎しみの眼差しで航平の姿を見つめていた。

試合が迫る中、エンスイがレイジたちのもとを激励に訪れ、神龍石の秘密が明らかに！しかし、独り復讐を誓うロッカク…彼の親友だったヤコウは、戸岐航平に殺されてしまったのだ。レイジたちの試合が始まろうとした時、ムカイも母への想いを胸にグアンクーの屋敷に攻めんでいた。

神龍石を奪い、使命を果たした戸岐航平は、裏球から地球に転送されるのを待っていた。それを知ったメグルは、レイジたちが不在の中、航平を止めようと駆けつけるが力が及ばない。ロッカクも挑むが、邪悪のパワーを前に手も足も出ない状況に…。危機に陥った彼らを救ったのは、傷ついたムカイだった。

　戦いの果て…。墓標の前に集まる一同の胸に、様々な思いが去来する。 レイジの心の中には、初めてチビスケと出会ったころから、今までにいたるいくつもの事件が、走馬灯のように浮かび上がっていた。 ハンパーマンと呼ばれ、何をやっても中途半端なレイジ。 ドラゴンドライブというゲームで、見かけはダメで弱そうなドラゴン・チビスケや素敵な仲間との出会い。いくつもの戦いも経験し、成長してきた…。 そして今、レイジたちは裏球と地球の運命を賭けた戦いに挑もうとしている。 決意を新たにするレイジだった―――。

　ある朝、突然苦しみ出すチビスケ。チビを救うために必要な薬草を採るため、東の山へ一人で向かうレイジ…。はたしてチビは助かるのか？戸岐航平が奪った神龍石は、実は真龍を封印した祠を開くための鍵だった。　航平は再び裏球に戻ってくると告げるメグル。来るべき航平との決戦を前には、戦力を強化＝仲間を増やさなければならない。エンスイからの依頼を受け旅立ったロッカク、大介、麻衣子たちは、森で暴れドラゴンを退治したというドラゴン使いの勇者・倉沢史郎と出会う。だが、史郎はパートナーのドラゴン・イーガーストライカーと仲たがいをしていた。

　チビスケ＝センコークーラも、来るべきRI-ONとの戦いのために一層の修行を必要としていた。エンスイの命令で伝説のドラゴン・シンセイバーを探す旅に出ることになったレイジを追って現れたのは、彼と戦うために裏球に残った氷室ヒカルだった。戦いの決着を迫るヒカルにウンザリするレイジ。そんな途中で訪れた村…。そこで二人は自衛団の見習いである青年・紅竜と知り合う。実はその村では、ゲンワクメームというドラゴンの悪行に苦しめられていたのだ。

　野生ドラゴンと戦いながら、シンセイバーが棲むという伝説の山へと向かっていくレイジとチビスケ。傷つきながらも力をつけていく彼らを追って、相変わらず執拗に勝負を求める氷室ヒカル。その頃、エンスイの宮殿ではヒカルと同じく裏球に残った純柴一郎が自ら「仲間になりたい」と申し立ててきた。敵だと思っていた一郎がなぜ？困惑する麻衣子や大介たち。そこへタイヨウことサン・ウォルスも颯爽と登場。すると、一郎はタイヨウに突っかかり戦いを挑んだ！

　無数のドラゴンの骨が転がる渓谷に辿り着いたレイジとチビスケ。その背後から一人の老人が現れ、ここがシンセイバーの生きる山であることを告げる。これまでに、何人ものハンターたちがシンセイバーを求め、この山に登り、そして朽ち果てた。レイジは止める老人に笑顔を見せて奥へと進んで行く。その頃、地球のRI-ON本部では、転送装置の不調でダメージを受けた戸岐航平が再び裏球への転送を試みていた。それを止めるエージェントGの記憶…航平の過去が明らかになる！

　「どちらがシンセイバーと戦うか、勝負だ！」伝説のドラゴンとの戦いを賭けて対峙するレイジとヒカル。センコークーラとカノープスとのバトルが炸裂した瞬間、ついに天空よりシンセイバーがその姿を現した！その圧倒的なパワーに押され、断崖へと墜落してしまうレイジとヒカル。気を失った二人を助けたのは、山の麓でレイジを止めた老人だった。コウメイと名乗るその老人は、レイジたちに、山賊に連れさらわれた娘の救出を頼むのだった。

　シンセイバーを倒した者に与えられる力とは何か？その力と融合したチビスケの身体は、真っ赤に発熱しヒートアップ寸前に！この試練ともいえるチビの苦しみをなんとか制御する方法はないかとレイジは悩む。彼のとった行動とは？そして、ついに戸岐航平が裏球に舞い戻ってきた。航平は己の目的のためにライトナイツナイトを従え、神官が控える神殿のひとつ、南大神殿に攻撃を開始した！そんな中、ロッカクを監視する謎の男の存在が…。

　シンセイバーの強大なパワーを得たことで、RI-ONとの戦いを終わらせることができると少々有頂天気味なレイジ。チビスケの異変にも気づかない彼に、タイヨウは模擬戦を申し出る。その戦いを見つめ、不安を隠せないエンスイ。その頃、メグルと響次、冴香は古文書の調査をしていた。航平より先回りして四神龍の祠へ行き、神龍石を取り戻さねばならない！祠へ行ったことがあるらしいメグルも、過去の恐怖から場所の記憶を失っていたのだ。ロッカクを監視していたサングラスの男…彼は航平と接触を謀り、ついに二人は手を組むこととなる。

　いくつかのチームに分かれて四神龍の祠を探すことになった。レイジはタイヨウと調査に出向くが、旅の途中の荒野で野生ドラゴンを捕まえている二人組・ゴエツとドウシュウを目撃。ドラゴンを助けるために戦うが、何かを感じたタイヨウは何故かあっさりと負けてしまい、驚くレイジと共に捕らわれの身に…。二人が連れて行かれたのは謎の貴婦人・ブラッディ・マリーの屋敷だった。

　謎のサングラス男の正体は、ロッカクの親友ヤコウの弟・マヒルだった。マヒルは兄を見殺しにしたロッカクを許せないと言い放つ。一人悩み、苦しむロッカク。一方、ブラッディ・マリーから一度は開放されたレイジとタイヨウだが、捕らわれたままのチビスケとライライコクーンを救出するため、再び屋敷に潜入する。そこで若き日のマリーの肖像画を見たタイヨウは、彼女が何者かを知るのだった。

　レイジたちがつかんだ手がかりをもとに、大介が四神龍の祠の目印を探しに旅立つことになった。同行を願うメグルに一郎と麻衣子も加わり、結局４人で出発することに…。レイジとチビスケは、宮殿でタイヨウの指導のもと、シンセイバーを使いこなすための特訓を行っていた。その頃、航平とマヒルも祠の場所を求めあてもなく彷徨っていたが、陰では独り神龍石を狙う冴香の画策も始まっていた。

　航平との戦いで傷ついたロッカク。レイジたちは戦力不足になっていた。そこに、時空の歪みからドラゴンを操る謎の少年が現れ、航平と戦闘状態に。互角の勝負をくりひろげ、ついには航平を撃退してしまった。「英明」と名乗るその少年は、現在の地球でのドラゴンドライブ・チャンピオンであり、装置の故障でこの世界に来たらしい。メグルになつく英明を見て、仲間が増えたと喜ぶレイジ。疑っている連中もいたが、翌日、嵐で決壊寸前の土手から下流に住む人々を救おうと一人活躍する英明を見て、全員が心を開く。しかし…。

　英明は、戸岐才蔵が送り込んだＲＩ‐ＯＮの手先だった！メグルをさらった英明を味方にした航平とマヒル。航平に自分は四神龍の祠の場所を知っているのだとほのめかす英明。そこへメグル救出に純柴一郎が駆けつけるが、英明の圧倒的なパワーの前に歯が立たない。なんとか参戦したレイジ、大介たちも、その戦力に押されてしまう。　そんな戦いの中、航平は、メグルから祠の場所を聞き出すため、一郎に集中攻撃を仕向ける。地球…ＲＩ‐ＯＮ本部の制御室では、エージェントＬとＳが、そんな戦いの状況をモニターしていた。

　真龍の復活を阻止するため、戸岐航平たちより先に四神龍の祠を見つけなければならない！意を決意して出発するレイジたち。だが航平や英明たちは、逆にそんな彼らを道案内に利用しようと尾行していたのだ。ロッカクへの復しゅうに執念を燃やすマヒル。メグルの記憶を頼りに、ドラゴンの墓場に行くレイジら一行。そこでついに、四神龍の祠を発見する！！　地球…ＲＩ‐ＯＮに反抗したことがばれたエージェントＬは、監禁されてしまった。

　先に四神龍の祠に入ろうとした大介、麻衣子、一郎。しかし祠には、真龍を守るための四体の守護龍が隠されていた！見境なく何もかもを襲う凶暴な守護龍たちで、戦いは大乱戦になってしまう。　祠の前では、二体の守護龍と、大介、麻衣子、一郎との戦い。離れたところでは、二体の守護龍と、レイジ、タイヨウ、航平の戦い。ロッカクはマヒルとの一騎打ちに。　そして戦いを避けて逃げていた冴香と、それを追っていく響次。そんな混乱に乗じて、英明と航平は祠の内部に突入しようと目論見る！

　シンセイバーを使ったことで、体力が消耗してしまったチビスケ。レイジに代わってロッカクとヒカルが航平との戦いに出ることに。その頃、祠の近くでは、カンパーと大介が、四神龍のオパールズィーゲルを倒したかのように見えたが、なんと相手にとり込まれて、闇の心に囚われた状態になってしまう。かけつけた麻衣子、メグル、タイヨウ、一郎たちも、同じように心を囚われそうになるが、各人がなんとか自分を取り戻し、闇の心を振り切ることに成功。だが、最初に囚われた大介だけは、"闇の大介"となって暴走してしまう。

　戦いの中、パルレズィーゲルの攻撃を受け、地下の結晶空間に落とされてしまったレイジと航平。しかも航平は、そのショックで目が見えなくなってしまっていた。今のうちに俺を倒せと迫る航平。しかし、レイジは航平に協力を提案。二人は共闘して脱出を試みるのだが…。　闇の世界では、麻衣子たちにも危機が迫るが、レイジの参戦でオパールズィーゲルを撃退、大介を操っていた闇の意志を消し去ることに成功する。だが、その頃、航平と英明はついに祠の中に入り、真龍が封じ込められている神龍石を目の当たりにしていた！

　真龍を封じ込めた神龍石と共に、転送装置で地球に戻る航平と英明。それを追うロッカク。そして、航平が兄の仇と知ったマヒルも同じように時空の扉に飛び込んだ。地球で神龍石を手にする戸岐才蔵。才蔵は、Ｄゾーンで真龍を復活させ、その力を自在に操ることで達する狂信的な野望をいだいていたのだ。自分を利用していただけだと知った航平は、そんな才蔵の態度が気に食わず、自らアクセスマシンを操作！Ｄゾーンに入り、真龍覚醒を準備する英明から神龍石を奪ってしまう。　その頃、裏球では、レイジたちが地球に戻る最後の手段を探っていた。

業を煮やして自らＤゾーンに入ってきた才蔵の前で、航平が神龍石を解き放つ！ついに現れる真龍!! 真龍覚醒の影響で目覚めたジゲンジョーカによって、裏球から地球に旅立つレイジたち！具現化した真龍だったが、完全なる覚醒はしていなかった。動かない真龍。己の野心とは裏腹に、なすすべもなく才蔵に倒されそうになる航平。ついには、真龍の中に吸収されてしまった！勝ち誇る才蔵。そこに現れたのは、転送装置を通ってきたロッカクとマヒル。そして、レイジらもＤゾーンに帰ってきた！真龍を止めようと戦いを挑むレイジたちだが、空間を支配した才蔵の力は圧倒的だ。ついに真龍のパワーが発動する・・・その時！！

激闘による眩しい閃光・・・。自宅のベッドで目覚めるレイジ。「あれは夢だったのか？」レイジは、今までに起こったことが夢だと信じることができなかった。学校には麻衣子も大介の姿もあり、何事もなかったような日常の生活。だが、街の上空には"真龍"の姿が浮かび上がっていた！

最後の戦いが始まった！レイジたちは、真龍を封印することができるのか？地球と裏球の運命は？