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かつて、惑星エアルで繰り広げられた戦乱。人類はその悲劇を教訓に、世界の秩序を司る役目をオトメの手に委ねていた。だが、世界が平和を願う一方で、世界を混沌へと導こうとする動きもあった――。世界各地で暗躍する組織、シュヴァルツに誘拐された少女、シフル。オトメを夢見る彼女を救出したのは、謎の紳士ブルースと彼に仕えるメイド、レナだった。執拗にシフルを狙うシュヴァルツの目的とは?シフルに隠された秘密とは?「舞-乙HiME」の主人公、アリカ・ユメミヤの母であるレナ・セイヤーズが華麗に舞った時代を舞台に、「舞-乙HiME」最大の謎が今、解き明かされる――!

シュヴァルツの手に落ちたシフル。そして彼女はスミスにより明かされた己の素性に驚愕し、混乱する。彼女の「紡ぎ手」としての力を利用すべく、スミスたちは次なる行動に入る。シフル奪還のため、追跡を開始するブルースたち。シフルとレナ、出逢いによって大きく動き始めた二人の運命。果たしてその先に待つものとは…？

衛星軌道上に配置された軌道要塞に連れて来られたシフルは、己の血が凄まじい破壊力を持つ要塞を目覚めさせてしまうことに恐れおののく。そんな彼女を救出すべく要塞内に侵入するがM-9の前に倒れてゆくエリオットとラケル。シフルの慟哭が宇宙にこだまする時、「蒼天の青玉」が輝き、ついに最強のオトメが覚醒する…。