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高校生・時縞ハルトは争いごとが嫌いだ。だから、転校生のエルエルフに殴られても、殴り返せない。 しかし、彼の思いとは裏腹に、より大きな争いが彼を襲う。巨大な軍事国家・ドルシア軍邦が奇襲をかけてきたのだ。 戦火に巻き込まれる学校。殺される学友たち。中立平和をうたう小国ジオールには為す術もない。 その騒乱の中、ハルトは謎の兵器「ヴァルヴレイヴ」と出会う。それは、転校生と偽り学内に潜入したエージェント・エルエルフの標的でもあった。

エルエルフはハルトを殺す。しかし、心臓を貫かれたはずのハルトはなぜか死んでいなかった。 ハルトはエルエルフに噛みつき、エルエルフに乗り移ってしまう。 一連の不可思議な事象に驚きつつも、ハルトは行動を開始する。 ヴァルヴレイヴで、ドルシア軍を叩き出すつもりなのだ。たった一機でドルシア艦隊に立ち向かうハルト。 だが、彼は戦いの素人に過ぎない。次第に追いつめられ、ついにヴァルヴレイヴはその活動を停止させてしまう。

ドルシア軍をたった一機で撃退し、一躍、時の人となったハルト。 救助のためにモジュール77にやって来た、ＡＲＵＳの特使・フィガロは、ハルトを賞賛しつつ、共に逃げることを提案する。 しかし、尋問室から逃げ出したエルエルフの破壊活動により、ＡＲＵＳの戦艦が座礁し、宇宙港が使えなくなってしまう。 パニックに襲われる学生たちを目の当たりにしながら、ハルトは驚愕する。 エルエルフが宣告したとおりに事態が動いていることを――。

「俺と契約しろ」――突如、ハルトに取引を持ちかけるエルエルフ。 ドルシアに革命を起こすため、ハルトの持つマギウスの力を求めたのだ。 協力すればその代わり、学園を救ってやるというエルエルフだったが、ハルトはそれを拒んだ。 追撃するドルシア軍に、再び窮地に陥る咲森学園。 本性を表したフィガロは、ヴァルヴレイヴを接収し、学生たちを見捨てて逃げ出そうとする。 しかし既に、ドルシア艦隊はモジュールを完全包囲していた。

ダイソンスフィアから切り離され、宇宙を漂うこととなったモジュール７７。 独立を謳ったハルトたちは、子供だけの楽園を満喫していた。 しかし、環境を制御するシステムに不具合が起き、真夏日だったモジュール内は一変、雪が降り出す事態に。 さらに停電となり、街中が暗闇に覆われる。選抜メンバーによる調査隊が派遣されるが、システムが復旧する目処もたない。 暗く冷え込む中、不安を募らせる生徒たちの間で、次第に不和が生じる。

新たに４機のヴァルヴレイヴを見つけたハルトとサキ。 喜び勇んでヴァルヴレイヴⅣに乗り込んだサキは、ハルトの制止を振り切り、搭乗者の契約を果たしてしまう。 さらにハルトに噛み付き、身体を乗っ取ったサキ。 ハルトになりきりタカヒに迫ったり、ハルトとサキが恋人かのような写真をバラまいたりと、やりたい放題。 サキの行動に困惑し、詰め寄るハルトだったが、そこにドルシア艦隊がモジュールを取り囲み、攻撃を仕掛けてきた。

モジュール７７を利用しようと、咲森学園の占拠に乗り出したエルエルフ。 抵抗するため、ハルトはヴァルヴレイヴに向かうが、それを察知していたエルエルフに銃を突きつけられ、動きを制されてしまう。 さらに、モジュール内に潜入していたアードライが現れ、ハルトたちは三つ巴の状態に。 しかしそこを、痺れを切らせたクーフィアがバッフェで襲撃する。 銃弾をかわしたエルエルフが見たものは、瓦礫の下敷きとなったハルトだった。

ドルシア軍の攻撃で、命を落としたアイナを悼むハルトたち。 怒りと哀しみ、そして助けられなかった後悔に、ハルトたちは苛まれる。 一方、ヴァルヴレイヴを狙うカインは、再びアードライをモジュールへと送り込み、内部と外部から攻撃を仕掛ける。 ジオールの戦艦を鹵獲し、学園を砲撃するアードライ。 内外同時の攻撃を止める手立てのないハルトは、エルエルフにサインを送る。 それはかつて、エルエルフの示した契約のサインだった。

エルエルフの指導を受け入れ、学生たちは戦闘訓練に勤しんでいた。 ドルシア軍の追撃を振り切るため、中立地帯である月へ逃げ込もうとするモジュール７７だったが、またもドルシア艦隊に行く手を阻まれる。 敵の陽動作戦で、ハルトとサキの機体は孤立し、防戦一方の咲森学園。 戦闘の混乱の最中、ヴァルヴレイヴに乗り込もうとするサンダー。 個人の感情で勝手をするなと、犬塚はそれを止めるのだが、サンダーの言葉に心を揺さぶられる。

月への到着が間近に迫り、改めて学園の代表を決めることになったハルトたち。 独立した新生ジオールの代表ということで、全校生徒を巻き込んでの総理大臣選挙が開催される。 サトミやサンダーたちが立候補し、お祭り騒ぎとなる校内。 男女問わず人気があり、面倒見の良いショーコもまた、各所から出馬を要請される。 それを、自分には向いていないと笑ってごまかすショーコ。 だが、その笑顔がいつもと違うことに、ハルトは気付いていた。

新政府発足ということで、新たに大臣に任命され、記念撮影を行うショーコたち。その一方、ハルトとサキは２人きりで無人の街をさまよう。 サキに対し、何も言えないままのハルト。そこにドルシアの大艦隊が迫る。 エルエルフの作戦で敵の陣形は崩され、逆転への布石は打たれた。だが、艦隊司令のデリウスは、ショーコの父であり元ジオール総理大臣の指南リュージを人質とし、降伏か父の死か、ショーコに非情な判断を強いるのだった。

カインの用意した新兵器は、モジュールの隔壁を穿ちながら、内部にガスを撒き続ける。 そしてその切っ先は、アキラが篭もったままの校舎へと迫りつつあった。 友達を助けに走るショーコだったが、アキラの元にたどり着く寸前、せり上がった地面に吹き飛ばされ、気絶してしまう。 一方、ハルトとエルエルフは、対峙したカインに戦慄する。 ２人の目の前で、カインはヴァルヴレイヴの銃弾を異質な力でかわし、まばゆい光に包まれていた。

カインが起動させたヴァルヴレイヴIIは、ハルトたちを圧倒する。その戦いの最中、ピノとプルーの接触により、突如お互いの機体が暴走し、カインは撤退。窮地を凌いだものの、目の前で起きた事象に困惑するハルトは、ヴァルヴレイヴへの不信感を募らせる。そして2ヵ月。中立地帯の月に身を寄せたハルトたちだったが、子供だけで国を統べる困難さを実感していた。状況を打開するため、エルエルフは地球降下作戦を立案する。

地球が間近に迫る中、引きこもりだったアキラだけは、まだ周りと馴染めずにいた。サトミは過去の贖罪として、妹のアキラに過保護に接するが、それすら彼女の気に障ることだった。作戦は順調に進むと思われたが、地球への降下直前、サトミのミスからドルシア艦隊を招いてしまう。大気圏内での戦闘で、熱量限界を超えたアキラのヴァルヴレイヴVIが機能を停止。引力に捕われ、落下していく機体を、サトミは愕然と見つめる。

予定の着陸地点を外れ、地球に降り立ったハルトたち。だがそこはドルシア領内――かつてエルエルフが育成されたカルルスタインの村近くだった。引き続き作戦を遂行するため、エルエルフはドルシア軍が駐屯する村へ、工作員を潜入させることを目論む。一方、マリエは、大怪我したはずのハルトが、いつの間にか治っていることに疑念を抱く。真偽を確かめようとしていたマリエに、ピノから思いもよらない言葉が投げかけられるのだった。

秘密を知ったマリエを、口封じにと射殺したエルエルフ。怒るハルトの前で、絶命したはずのマリエがゆっくりと起き上がる。マリエも自分と同じカミツキだったと驚愕するハルト。しかし話をする間もなく、ドルシア軍の攻撃が3人のいる洞窟を崩落させてしまう。身を守るためにと逃げ込んだコクピットの中で、マリエはピノから5年前のことを語られる。それは自分が失っていた、ヴァルヴレイヴIのテストパイロットとしての記憶だった。

ヴァルヴレイヴに記憶も命も吸いつくされ、マリエは息絶える。その死を目の当たりにし、恐怖するハルト。しかしエルエルフは、ドルシア反政府組織である旧王党派の結託を図り、気落ちするハルトを連れ立って次なる作戦に向かった。同じ頃、カインに疑念を抱くハーノインは、素性調査のため奇妙な館に潜入する。その館へと密かに入っていく謎の船。それこそが、ハルトたちが王党派からの依頼で追跡していた輸送艦・ファントムだった。

ファントムは人間から情報原子（ルーン）を吸い上げる悪魔の船だった。その一隻が月に向かっていることを知り、不安を募らせるハルトたち。エルエルフは帰還用のシャトル調達と、捕らわれたジオール人の救出作戦を同時に展開させる。街への潜入を果たしたエルエルフは、近くにリーゼロッテがいることを察知。単身、彼女の元に向かう。一方ハルトは、捕らわれたジオール人の中に、父の姿を見つけるのだった。

幽閉されていたリーゼロッテを救い出し、一緒に逃げだそうとしたエルエルフ。しかしその前にクーフィアが立ち塞がる。ハルトにリーゼロッテを託し、敵のかく乱に尽力するエルエルフだったが、手の内は全てカインに読まれてしまっていた。リーゼロッテをヴァルヴレイヴのコクピットへいざなったハルトは、彼女もまた、マギウスであったことを告げられる。そしてさらに語られるマギウスの歴史に、ハルトは衝撃を受ける。

月に戻り、久しぶりの再会を喜ぶ一同。だが地球に降りたことで失ったものも多く、ハルトがショーコへ向ける表情は暗い。エルエルフはリーゼロッテの死を受け入れられず、一人抜け殻のようになっていた。それとは逆に、新生ジオールは好意的な取材報道により、世論の追い風を受けつつあった。ショーコらを支持する気運も高まり、ドルシアに対抗するためのサミットがモジュール77で催される。しかしそれは、破滅への一歩に過ぎなかった。

ドルシア総統によって、カミツキの秘密が暴かれた。さらに、101人評議会の情報操作により、ファントムによる殺人もハルトたちのせいにされ、世界は一気に彼らの敵に回る。危険生物の駆除という名目の下、次々と殺されていく生徒たち。やむを得ず逃げ出したハルトたちだったが、モジュール77は既に大艦隊に取り囲まれていた。そんな窮地に陥る中、一部の生徒たちがハルトを拘束する。ハルトを差し出すことで、自分たちだけ助かろうというのだが…。

疑念を抱えたショーコの心に、ハルトの声は届かなかった。追放されるように宇宙へ投げ出されたハルトとエルエルフ。犬塚の命懸けのサポートで、辛うじてハルトたちの入ったカプセルは月面に着陸した。しかし、生きる意味を失ったエルエルフは、生き足掻こうとするハルトをあざ笑い、残酷な真実を告げる。一面何もない月の大地で、感情をぶつけ合う2人。それでも生きたいと叫ぶハルトの拳は、希望の光を掴む。

助けに駆けつけたサキのお陰で、ハルトたちはモジュール77の仲間たちと合流を果たす。しかし、ショーコたちとの間に生じた溝は埋まらないままだった。それでもハルトは、カミツキと人間が暮らせる世界を作るため、モジュール77の奪還作戦を提案する。ARUS・ドルシア連合軍の大軍勢に対し、決死の覚悟で出撃するハルトたち。一方、いち早く敵艦内に潜入していたエルエルフは、銃を構えたアードライと対峙していた。

エルエルフの手によって、ドルシア総統が不死のマギウスだったことが明かされる。だが101人評議会は瞬時に情報を統制、ハルトたちは敵の強大さを痛感する。残る希望はヴァルヴレイヴのみ。しかしハルトは、ヴァルヴレイヴIIを基軸としたカインの新型機に、圧倒的な力でねじ伏せられる。孤立無援、絶対絶命の危機の中、エルエルフはハルトに、最後の賭けともいえる作戦を伝えるのだった…。