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桂木家の隣に戻ってきた幼なじみの少女・天理。彼女に宿る女神“ディアナ”は、かつて旧地獄の古悪魔（ヴァイス）たちを封じた、自分たち６人の姉妹“ユピテルの姉妹”の物語を桂馬に語った。その頃、テストのため久しぶりに舞島高校に登校したかのんに色めき立つ生徒たち。ところが彼らとは逆にかのんは思い悩んでいた。鏡の中に映る“アポロ”と名乗る者、そして背後に感じる不穏な視線に……。

女神“アポロ”の存在が明らかになった直後、旧地獄の復活を目論む組織“ヴィンテージ”幹部リューネによって刺されたかのん。その剣にかけられた古悪魔の暗殺魔術が、かのんの体を蝕んでゆく。女神ディアナ、新悪魔ハクアの力をもってしても抜くことのできない剣……。かのんの命を救うため、桂馬はディアナの言っていた“ユピテルの姉妹”を探し出すことを決意する──。

女神がいる少女には、過去の攻略時の記憶がある、つまり桂馬との恋愛を覚えているという。その情報を元に女神候補を割り出した桂馬は、短期間で彼女たち全員の好感度を上げるため、一斉下校イベントを実行する！　かのんの代役として芸能活動をすることになったエルシィに代わってハクアをバディにした桂馬。果たして、過去最多人数を相手に同時攻略を成功させられるのか!?

一斉下校イベント中、図書館にいた桂馬に襲いかかる膨大な量の本たち。その本を操る小さな影は……。一方、エルシィを訪ねて地区長ノーラが桂木家を訪れた。冥界法治省から駆け魂隊に天界人捜索の指令が出されたという。桂木家にはかのん=アポロが匿われている……。これは果たして偶然なのか──事態はより一層緊迫を強める。

３人目の女神・ウルカヌスを加え、かのんに刺さった古悪魔の剣を抜くことには成功したものの、依然目を覚まさないかのん。さらに力を集めるため、残りの女神を探す桂馬だが、そんな中、他の女神候補を抑え積極的に桂馬に迫ってくる人物が。ギャルゲー理論が通じない彼女に対する秘策とは？

ハクアの名演技もあり、４人目の女神・マルスを出すことに成功した桂馬。一方、図書館で舞校祭に出展する小説を書く栞は、マルス攻略の際の桂馬の“落とされ神”姿を目撃してしまい、ショックで筆が進まない。桂馬は栞の小説の完成を手伝うことになるのだが……、栞が紡ぐ彼女自身の物語とは──。

順調に進んでいた女神探しだったが、無理がたたり体調を崩してしまった桂馬。だが、ここで攻略の手を緩めないのが“落とし神”、カゼを利用してお見舞いイベントを仕掛けることに。歩美とちひろ、残す女神はあと一人……！！　だが親友同士の同時攻略は、桂馬が思うより複雑で…？

地獄では、駆け魂隊地区長定例報告会が行われていた。ノーラから聞いた女神・そしてヴィンテージの“噂”をドクロウ室長に報告するも一蹴され、疑念を抱いたまま、地獄を後にしようとするハクアだったが──。その頃人間界では、今度こそかのん・アポロを目覚めさせようと、４人の女神たちが集まっていた。

舞校祭前夜祭。桂馬とちひろは二人きりで校舎の屋上にいた。いつもと違う雰囲気に戸惑うちひろ。そんな中でも桂馬は、ちひろ攻略を押し進めていく。ベンチの上で二人の影が折り重なったとき、ちひろの口から出た予期せぬ言葉に桂馬は……！？

最後の女神は歩美の中に──！　残された時間は２日。急遽歩美ルートに変更するため、ちひろを手ひどく振った桂馬。その様子を見てしまった歩美は、桂馬を避け続け、ここにきて攻略は思うように進まない…。そんな中、リューネが舞校祭に現れた。ヴィンテージ部下を引き連れ、女神を狩るために……。

地獄からもどったハクアにより伝えられた事実──舞島の沖“一本岩”をゲートとして旧地獄が人間界にやってくる……。ヴィンテージにより一本岩に囚えられた女神たち。悪魔、女神、そして人間界を巻き込み戦争が始まってしまう──。桂馬は、ハクアによって辛くも助かった歩美─最後の女神の攻略にすべてを懸ける。複雑なフラグ解消のため、ちひろの協力を得ようとするが…。

遂にすべての女神がそろった。その翼を羽撃かせ“一本岩”へと向かう女神たち。ヴィンテージと対峙するハクアと駆け魂隊。そして舞校祭はクライマックスを迎える──。「神のみぞ知るセカイ　女神篇」最終話。