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ギャンブルの強さが絶対的基準とされる私立百花王学園。その一室で、蛇喰夢子、生志摩妄、そして拷問を家業とする蟲喰家の息女・蟲喰恵利美の３人によって、一歩間違えると自らの“指”を失うギャンブル『指切りギロチン』が行われていた。時を遡る事数日前、会長の桃喰綺羅莉は生徒会役員たちを招集する―。

桃喰綺羅莉は、自らが本家当主を務める百喰一族の分家の面々を学園に呼び集め、新当主の座をも賭けた生徒会長選挙の開催を宣言する。選挙のルールは、生徒一人ひとりに与えられた票をチップとして使い、ギャンブルで奪い合うというもの。夢子は再び綺羅莉とギャンブルをするために票を使うつもりでいたところ 、百喰一族の世話役・×喰零から声を掛けられる。

謎の人物からギャンブルの招待状をもらった夢子が、鈴井涼太と共に指定された場所へと向かうと、そこには陰喰三欲と陽喰三理が待っていた。選挙管理委員長・黄泉月るなの立ち会いのもと、三人でのギャンブルが開始されようとするが、突如鈴井も参加を申し出る。 一方その頃、早乙女芽亜里は副会長の桃喰リリカからギャンブルを挑まれていた。

毒で倒れた夢子に代わり、ギャンブル『二ム零式』に挑む芽亜里。彼女は勝つために鈴井に手札を見せるよう告げ、鈴井も芽亜里を信じて手札を晒す。一方、“通し”を駆使する三欲・三理姉妹は、その圧倒的有利な立場から勝利を確信。自信の表れから、三欲が甘い言葉で、鈴井の心をかき乱す。

生徒会長選挙が始まって一週間。学園アイドルの夢見弖ユメミは、自身のファンクラブから票を集め保持票数上位の座に着いていた。だが、まだまだ票が足りないと感じた彼女は、新たなファンを獲得するべく、再び夢子にアイドルユニットの結成を持ちかける。そんな中和楽喰淑光が現れ、票を持つユメミには目もくれず夢子にギャンブルを申し込む。

淑光の正体は、ユメミが憧れるハリウッド女優・名足カワルだった。夢子とタッグを組んで、カワルと『演技力対決三本勝負』で戦うことを決めたユメミは、あらゆる手段を用いて勝ちに行く。しかし、一本目の歌唱対決はまさかの惨敗。出鼻を大きく挫かれたユメミは、二本目の対決でさらなる勝利への執念を見せるのだが……。

保持票数第2位の等々喰定楽乃が、同じ百喰一族の骨喰ミラスラーヴァや尾喰茨、元生徒会役員の皇伊月といった保持票数上位者たちを学園の一室に集めていた。集められたメンバーが定楽乃に理由を問うと、夢子から持ちかけられたギャンブルに乗ったためと答える。

夢子たち保持票数上位者によって始まったギャンブル『公共財ゲーム』は、“裏切り者”の出現によって荒れていた。すると元生徒会会計の豆生田楓は、かつて自身を絶望のどん底に落とした夢子を指して「裏切り者だ」と宣言する。一方、誰も信じられないこの状況に恍惚とした夢子は、参加者全員が負ける危険を孕んだ作戦を持ちかける。

『公共財ゲーム』の結果、保持票数上位者の順位が大きく変化。生徒会書記の五十嵐清華は、順位を上げる夢子に危機感を覚えるが、彼女が心酔する綺羅莉はこの状況を楽しんでいる様子。さらに、夢子が綺羅莉に直接ギャンブルの誘いをかけるのを目の当たりにした清華は怒りの表情を浮かべ、自ら夢子に勝負を挑む。

夢子と清華の勝負は、ギャンブル専用の建物『扉の塔』で行われることになった。ギャンブル開始後すぐに「扉」の謎を見抜いた清華は、着実に歩みを進めていく。そして自分が夢子よりも一歩先を進んでいることを知り、勝利を確信するのだった。一方、夢子は綺羅莉が用意した『扉の塔』を隅々まで味わうため、無意味と思われる扉を開くが…。

夢子や鈴井、芽亜里の元へ「100票オークション」という謎のイベントへの招待状が届く。招待状に従って会場へと到着した夢子たちを出迎えたのは、オークショニアを名乗る零。そして零は姿を現さない主催者から預かったという大量の票チップを皆の前で見せる。夢子たちは零が次々と出品する100票を、手持ちの票で競り落とすことになるになるが…。

主催者の思惑にハマり、手持ちの票を大量に奪われてしまう参加者たち。だが30億円の大金を投じた夢子の挑発により、零はオークションの主催者が自分であると明かす。そして選挙戦に勝利して百花王学園と百喰一族の頂点に立つことを宣言する。それを聞いた夢子は不敵に笑いながら「ギャンブルを続けましょう」と口にするのだった。