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星座が消えると、わんわんアカデミーは閉鎖され、人間は犬を必要としなくなり、地球上で築いた大切な友情まで危険にさらされてしまう。

アカデミーを退学になったスパークが、いきさつを説明する。すべてはフィッツ先生の悪だくみだったことに気づくコラゾンとウィズ。

スパークが、学校の預言による"えらばれしもの"だといううわさが広まる。だが、ずっとノラ犬だったスパークは、特別扱いされて居心地の悪さを感じる。

中秋の名月の時期に開かれる遠ぼえ会に、招かれざる客が現れて臭いをまき散らす。だが、コラゾンには彼らをやっつける"くさい"秘策があった。

隠れ家にいきなりやって来た管理局に捕らえられたキングを助け出すために、子犬たちはみんなで知恵をしぼり、力を合わせる。

プレーボール場で対決するグラウラーとハウラーの2チーム。一番活躍した子犬に贈られるMVPを手にするのは、新米のスパークかベテランのバイトか。

見張り役さえ長いことウルフの姿を見ていないと言うが、子犬たちが卒業する日を台なしにする何か悪いことが起こりそうな胸騒ぎを抑えられないDOG。