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鉄道好きの中学2年生・大成タイセイは、行方不明の姉、イナの手がかりを求めて進開学園へと転入する。 九頭竜リョータ、青梅マイと出会い、2人が所属する鉄道部で 心を躍らせている矢先、街には10年ぶりにアンノウンが出現。 偶然にもタイセイがシンカリオン運転士として高い適性値を持つことが判明し、闘う決断を迫られることとなる。

「シンカリオン Ｅ５はやぶさ」に乗り、初めての戦いにのぞむタイセイ。慣れない運転に苦戦を強いられるも、高輪の指示でビークル合体を果たし、なんとかアンノウンの撃破に成功する。 しかし、幼い頃、イナと一緒にE５系の陸送を見学した思い出の歩道橋を守ることができなかったと、タイセイは責任を感じてしまい……。

正式に鉄道部の一員となったタイセイは、高輪にERDA（エルダ）を案内してもらい、シンカリオンが開発された理由、そして行方不明の姉・イナがかつてシンカリオンの開発に関わっていたことを知る。 そんな中、アンノウンが今度はリョータの故郷、敦賀に出現。故郷を自身の手で守りたいリョータだが、彼の適性値は足りておらず……。

アンノウンのさらなる出現に備え、タイセイは敦賀に残り、かつて姉と訪れた鉄道資料館を満喫する。 一方、リョータは適性値を上げようと一人でトレーニングをしていた。 幼い頃、シンカリオンに命を救われ、強い憧れを抱くリョータ。自分の手で敦賀を守ることができなかったと、悔しい思いを抱えながらも、本心を隠してしまうのだった……。

更なるアンノウンの襲撃に備え、ERDAでは「シンカリオン Ｅ６こまち」の運転士候補を探し続けていた。 一方タイセイとリョータは、授業の発表でアカネとグループを組むことになるも、早々にバラバラになってしまう。学校ではクールで自信家な姿を見せるアカネだが、ある悩みを抱えていて……

アンノウン出現の際の事故に巻き込まれ怪我を負ってしまったアカネは、検査の結果、シンカリオン運転士として高い適性を持つことが判明。 未だ見つかっていなかった「シンカリオン Ｅ６こまち」の運転士として迎え入れようとERDAメンバーは期待を寄せるが、アカネは誘いを断ってしまう。タイセイとリョータは、一緒に戦おうと必死に呼びかけるが……。

名古屋・三河安城間に現れたアンノウンを撃破したのは、「シンカリオン Ｎ７００Ｓのぞみ」。その運転士はなんとタイセイたちより一つ年下で、ERDA 東海本部所属の魚虎テンだった。 タイセイたちは東海本部との合同訓練のため、名古屋へと遠征。適性値も群を抜いて高い「天才運転士」と呼ばれるテンと、シミュレーションにて連携訓練を行うことになるが、テンは本気を出していないようで…。

適性値が大きく下がってしまい、姿を消したテン。そのことが原因でリョータとアカネは口論になってしまう。テンの頭によぎるのは、一年前に友達との間で起こったとある出来事。テンが本気を出さなくなった理由には、どうやらそれが関係しているようで…。 互いに言い合いながらも信頼し合い共に戦うタイセイたちの姿を見て、テンが取った行動とは……。

ERDAのサーバーにイナのアカウントからアクセスがあるも、追跡は失敗してしまう。タイセイは、これまでのアンノウンの出現場所が、全てイナとの思い出の場所であることが気がかりだと高輪に相談する。 そんな中、「シンカリオン Ｈ５はやぶさ」の運転士・五稜郭シオンが見つかり、新たな運転士の加入に一同喜ぶが、シオンはあることを隠しているようで……。

「直接会って相談したいことがある」と言うシオンに会いに函館に向かうタイセイたち。マイとビーナはシオンとユキの恋路をサポートしようと意気込んでいたが、新函館北斗駅に到着した一同を待っていたのは、驚愕の事実だった。 とある事情でユキに会えないシオンは、メタバース登校で唯一できた友達を傷つけないよう、アカネに伝言を頼むのだが……。

進開学園体育祭の伝統競技『三人四脚リレー』。タイセイ、アカネ、リョータの３人はクラスの代表として出場することになる。仲間達にも応援されながら練習に精を出す３人だったが、タイセイは函館で聞こえた謎の音声が気になり身が入らない様子。 そんな中、上野・大宮間に黒い新幹線が出現。ERDAは遂に黒い新幹線の捕獲に成功するが……。

黒い新幹線、「ファントムシンカリオン」から聞こえた声は、行方不明だったイナのものだった。タイセイはショックのあまり、適性値が下がりシンカリオンに乗れなくなってしまう。 全国各地で出現したアンノウンを撃破すべく各地へとアカネ・リョータ・テン・シオンが出発する一方、未だ適性値が回復しないタイセイはメタバース内に閉じこもってしまう。 そんな彼の前に現れたのは……。

ERDAに無条件降伏を求めて宣戦布告をしたイナ。ERDAは、アンノウンを手引きしたとしてイナを敵と判断し、敵対は揺るがぬものになる。 変わってしまったイナの姿を目の当たりにするも、それでも彼女を信じたい気持ちを捨てきれないタイセイ。イナを止めるため、再びシンカリオンに乗り戦うことを決意するが……。

意識を取り戻したイナに対し、取り調べを行うERDA。 高輪は、「ファントムシンカリオン」を回収していった者こそがイナを洗脳していたと推測する。 一方進開学園では、鉄道部が廃部になるかもしれないと告げられ、タイセイたちに激震が走っていた。 その矢先、高輪の元に「シンカリオン Ｅ８つばさ」の運転士候補が見つかったとの知らせが入り……。

高輪は「シンカリオン Ｅ８つばさ」の運転士候補だとわかったガンマを迎え入れようとするが、きっぱりと断わられてしまう。 一方、部活動存続の危機に瀕する鉄道部。存続させるために、生徒会長であるガンマの説得を試みるタイセイ達に対し、ガンマは「守りたいなら、それ相応の力を付けるべきだ」と言い放つ。この言葉には、彼のとある過去が関係しているようで……。

晴れて運転士となったガンマが鉄道部に入部。鉄道部ではお昼ごはんを一緒に食べることになっていると聞き、ガンマは部室にやってくるが、そこにアカネの姿はなかった。 一方ERDAでは、イナが「Ｅ５はやぶさ」「Ｅ６こまち」「Ｅ７かがやき」で行う3両合体「SRGシステム」を開発。成功の条件は、3人の「SRG値」の一致だという。そこで、早速シミュレーションを行う三人だったが……。

1人SRG値が揃わないアカネが自責の念に駆られる一方で、タイセイとリョータも陸上部に行く回数が増えているアカネを心配していた。　 さらに、アカネの心が陸上に傾きつつあるような発言を聞き、3人の関係性はギクシャクするようになってしまう。そんな中、突如現れた謎の敵――「ハーデスシンカリオン」。その圧倒的な強さにタイセイたちは苦戦を強いられ、頼みの綱である3両合体を試みるが……。

いまだタイセイ・リョータとSRG値を揃えることが出来ないアカネ。その理由に思い悩んでいたとき、カケルから正式に陸上部に来てほしいと頼まれる。その様子を陰で見ていたタイセイとリョータがアカネ送り出すことを決意したとき、再びハーデスシンカリオンが現れる。ERDAに居合わせたガンマ、テン、シオンがすぐに応戦するが……。

タイセイはメタバースで「デルタ」と名乗る人物と出会い、デルタの友達であるリニア・鉄道館の宣伝AI、イドを紹介される。 デルタは、自分のメタバース内に理想の鉄道を作っているタイセイにとって、憧れの人物だった。 同日夜、鉄道部のメンバーは夏祭りを訪れていた。屋台を楽しむ運転士たちだが、タイセイはカタヌキがうまくできず苦戦。そんな中、またしてもアンノウンが襲来し……。

九州の小倉駅にやってきたタイセイたちを待っていたのは、「シンカリオン Ｎ７００Ｓかもめ」の運転士・海風ツクモだった。早速、模擬訓練を開始するタイセイたち。だが、訓練の最中、ツクモのビークル合体は失敗してしまう。 原因は、ツクモではなく、新人オペレーターである香月と足立だった。そんな2人の教育係に任命されたのは、大宮指令室の落合で……。

カイとスズを故郷の伊王島に送るため、高速船に乗るツクモとタイセイたち。 突如現れたアンノウンと対峙し、エルダフェリーとのビークル合体を成功させる「シンカリオン Ｎ７００Ｓかもめ」だったが、海上での戦いに苦戦を強いられる。タイセイたちがツクモに理由を聞くと、海に対してどうやらトラウマを抱えているようで……。

進開学園では文化祭が開催され、タイセイたちのクラスは喫茶店をすることに。リョータの料理とアカネのカフェ店員姿で、人気投票一位に与えられる称号「SOP賞」を狙う。 文化祭当日、突如アンノウンが出現。 リョータとアカネがクラスから離れられない中、 遊びに来ていたテン、シオンとともに戦うタイセイは、イナのアイデアで、あるエルダビークルを借りることに……。

リニア・鉄道館の新しいメタバースと互換性がないという理由で、一ヶ月後にイドが利用停止となることが決まってしまう。 デルタはイドを守るため、専用のメタバースの構築を決意し、その手伝いを、タイセイに相談するのだった。 一方イナは、かつての仲間・工部レイジのお墓を訪れ……。

京都にアンノウンが出現。タイセイたちは応援のため、ERDA京都指令室へ向かう。 京都駅に着いたタイセイたちを待っていたのは、「シンカリオン ５００こだま」の運転士候補生・西大路ヤマトだった。見た目はいかついが、心優しいヤマト。夢中になれるものがあり、仲間にも慕われる彼の適性値がなぜ足りないのか、不思議に思うタイセイだったが……。

「シンカリオンに乗る」という夢を叶えたヤマト。そんな彼は、『全国高校ロボットコンテスト』優勝というもう一つの大きな夢を叶えることを決意する。 ヤマトの夢を応援するタイセイたちは、部活の手伝いや、シンカリオンの訓練に付き合うことに。そしていよいよロボットコンテスト当日を迎えるが、そこにアンノウン出現の報せが入って……。

進開学園中等部入学式の日に出会ったイナとレイジ。２人の担任となった高輪は教師として働きながら、「シンカリオン ０」の運転士としてアンノウンと戦う日々を送っていた。 適性値が下がりつつある彼は、機体と自分の体が限界に近づいていることを自覚しており、そんな時、新たな運転士候補が見つかるが……。

「シンカリオン ０」の運転士としての初陣を勝利で飾ったレイジ。ERDAに戻ると、セキュリティを突破して指令室に侵入したイナがいた。本部長である鍋島チクゴに憧れていると語るイナ。彼女も半ば押しかけるような形でERDA所属となり、2人のERDA での日々が始まる。 少しずつ絆を深め、 ERDAでも存在感を増していく2人だったが、ある日、レイジはどこか様子のおかしい鍋島に遭遇し……。

黒いシンカリオンの運転士が、かつて「シンカリオン ０」に乗っていた工部レイジだと聞かされ、驚愕するタイセイたち。高輪率いる ERDA は引き続き、レイジへ警戒態勢を取ることに。 高輪は、敵への新たなる対抗手段として「シンカリオン ドクターイエロー」が完成したことを運転士に告げる。果たしてその運転士候補は……。

モリトを傷つけてしまったと反省するタイセイたちは、名古屋へ向かう。 もう会いたくないと言うモリトに、タイセイは渡したいものがあると1台のスマホを差し出す。それは、イナが開発したイドの部屋にだけ通じる特別なスマホだった。 初めて外に出たことを喜び、興味津々なイド。タイセイとモリトはビーナの後押しもあり、イドと一緒に鉄道見学に向かうが、使われなくなった車両を見たイドの言葉にモリトは反発してしまい……。

モリトが撃破したアンノウンの正体は、イドだった。悲しみに暮れ、自分を責めるモリト。　シンカリオンに乗るべきじゃなかったという激しい後悔が、彼を襲う。 一方イナは、何があったのかを調べるためイドの部屋に向かい、イドがモリトへ遺した最期のメッセージを見つける。 そんな中、大宮には「ハーデスシンカリオン」が現れ……。

ドクターイエローとの戦いで、苦戦を強いられたレイジ。テンダーは、ハーデスシンカリオンのアップデートと、タイセイたちの戦意を削ぐ作戦に出る。 一方ERDAでは、シンカリオンの運転士がメタバースで戦闘訓練を行っていた。　訓練を終え、皆が次々にログアウトしていく中、タイセイ・リョータ・アカネ・モリトはエラーにより、メタバース空間に閉じ込められてしまう。そんな彼らの前に現れたのは……。

タイセイ達が持ち帰ってきた情報により、過去の事故が原因で、レイジの意識が7年間メタバースに取り残されていたことが発覚する。 直後、本部長の浜が車に乗りERDAから逃走。レイジの事故について何か知っていると踏んだイナと高輪は、浜を追う。 浜がやってきたのはとある山奥のセーフハウス。そこで２人が目撃したものは……。

アンノウンとの戦いで、負傷してしまったアカネ。タイセイは自分を責めるが、アカネとリョータは「納得いくまで考えればいい」「俺たちはお前を待っている」と言う。「何かを守れるカッコイイ人」になりたいと思い続けてきたが、その「何か」とは何なのか、自問自答するタイセイ。 様々な人たちの想いを胸に、タイセイが導き出す答えとは……。

突如現れた「カオスシンカリオン」の攻撃に、苦戦を強いられる「シンカリオンSRG」。「E５はやぶさ」と「グレートドクターイエロー」も駆けつけ、激しいバトルが繰り広げられる。互いに譲れない想いがあるタイセイとレイジ。戦いはさらなる激しさを増していく。一方イナは、内側から「カオスシンカリオン」を破壊すべく、テンダーのいるメタバースへとアクセスするが…。

「カオスシンカリオン」との戦いで激しく消耗し、医務室で眠るタイセイ。目を覚ますとその隣には、意識はメタバース空間に残されたまま、眠るレイジの姿があった。 一方メタバース内に残されたレイジは、テンダーにこれまでERDAを攻撃してきた真の目的を問いただす。自身の過去を語り始めるテンダー。そこで明かされたこととは……。

ビーナが姿を消して２週間が経ち、タイセイとイナは行方を追っていた。 一方リョータは、療養中のレイジを訪ね弟子入りを志願。しかしレイジには断られてしまい、ERDAは縮小されることになったと聞かされる。 後日、ERDA縮小に伴い「指令員と運転士は解散」と正式に通達されるが、リョータだけは受け入れることができず……。

メタバース内の廃校で、ビーナの姿を目撃したタイセイ。アンノウンを出現させていたのはビーナの可能性があるということにショックを受ける。 そんな中、イナがビーナのアクセスログを発見。そこは、タイセイのメタバースの駅だった。すぐにビーナを探しに行くタイセイだったが、目の前に現れたビーナの様子は、どこかおかしくて……。

ビーナがアンノウンを出現させていたことがわかり、ERDAはビーナを排除対象と宣言。 タイセイとイナは、メタバース内での痕跡を追い、ビーナの意識が廃棄データに取り込まれていたことを知る。ビーナの意識を取り戻そうとするタイセイだったが、「廃棄データを救いたい」というビーナの想いを知り……。

廃棄データに飲まれたビーナと対峙する全シンカリオン。総力をあげ、敵の猛攻を凌いでいく。「シンカリオンSRG」に合体し、アカネ・リョータと共に、ビーナに立ち向かうタイセイだったが、ダメージを受けてもすぐに再生する敵に、厳しい戦いを強いられる。そこに、レイジの乗る「カオスシンカリオン」が現れて……。