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優爾喀於高加沙地區觀測到了不正常的能量，同時，少年約恩在市集見到了一個神祕女孩的身影。隨後優爾喀以獵殺狩神者為名，派出刺客到了約恩的身邊…

在約恩千鈞一髮之時，神秘的少女出現、造出了一把劍，並變身為另一個樣貌將敵人擊退。之後一名劍客男子出現在約恩面前，並要求和他一起踏上旅途去見約恩的母親。

口渴的約恩闖入了一處優爾喀管理的水源而遭到逮捕，此時兩個人偶師帶著新的人偶再次前來刺殺約恩，劍客大叔和自稱希妲的女子再次將之擊退。

村莊附近出現了獵殺家畜的白色野獸，一行人決定前往獵捕，但艾莉西斯似乎和牠有關係…此時出現一名自稱狩神者的男子，並說約恩和自己一樣都是狩神者。

優爾喀的實驗室裡開始播放起黑亞拉的記憶，揭露了菲妮斯、維托、黑亞拉等人青春時期的一場悲劇…

這次出現在約恩等人面前的新敵人，是來自雅涅斯的刺客。艾莉西斯告知那頭白豹是自己的姊姊，但約恩等人卻只把這當成是玩笑話。

約恩一行人為了躲避沙風暴進入了一間古老的建築，裡面卻充滿了自己動起來的人偶部件，原來這些人偶是…

雅涅斯向優爾喀宣戰，並宣布要抓回狩神者作為製造武器之用，約恩為了避免艾莉西絲被捲入危險，決定和她分道揚鑣。

雅涅斯與優爾喀雙方的刺客終於相遇了，這次黑亞拉卻不再對約恩釋出敵意，反而尋求他的幫助。而約恩因為弒父之仇而失控激發狩神者的力量，黑亞拉正面承受了這份攻擊…

學生時期的黑亞拉由於意外死去，然而菲妮斯卻在死訊發布後在街道上看見了她的身影，父親和維托究竟隱瞞著什麼呢?

約恩一行人到了先見公主所在的路比德鎮時，發現艾莉西斯竟早他們一步抵達，隨後菲妮斯與櫻花也來到此地，但卻不見先見公主的身影，只剩下將眾人團團包圍的軍隊。

菲妮斯的父親發起叛亂意圖推翻路梅薩維亞的政權，原以為勝券在握的他，推開府廳的門見到的路梅薩維亞竟然是…

叛亂宣告失敗、路梅薩維亞派出的六導士前來帶走先見公主、另一名狩神者對著約恩步步進逼。危急之下，艾莉西絲決定在眾人面前揭露她的另一個樣貌…

為了救回先見公主，大叔與約恩潛入了天上都市優爾喀，花了一番功夫截下囚車後，裡面押送的卻不是公主，而是…

雅涅斯總帥．喵子原本要到路比德捕捉狩神者，卻被路痴手下帶到了工業城市查納卡雷。為了修復粉塵淨化器讓飛行導航恢復，必須到森林內尋回CPU才行，而成功將之帶回給喵子的，是一名神秘的女子。

從空中墜落受到重傷的另一名狩神者．史派克，對前來取他性命的艾娜妃亞，道出自己過去和一位名為迪妮莫的女子的往事，史派克和有著黑色羽翼的她最後的結局是…

在查納卡雷幫喵子取回CPU的女子名為巴列拉，是一名相當厲害的機械工程師。約恩等人意外的被捕捉並落入喵子的手裡後，巴列拉出手相救，並讓約恩等人窩藏在自己的工作室。

優爾喀為了消滅狩神者，決定將查納卡雷夷為平地，在巴列拉的幫助之下約恩等人成功逃到了安全的地方，但是巴列拉卻回頭朝著已被轟炸成火海的城裡跑去…

叛亂主謀亞格麥克失蹤後，他的女兒菲妮斯以釋放手下為交換條件，答應繼任其位負責捉捕狩神者，然而六導士仍決定銷毀黑亞拉。菲妮斯與櫻花為了救回黑亞拉闖入了工廠，但…

菲妮斯發現了約恩的行蹤，並派出機甲兵團前往抓捕，與此同時雅涅斯的喵子總帥也親自駕著機器人出擊，最後將約恩活捉，大叔與艾莉西絲等人則落入菲妮斯手裡。

約恩被帶回雅涅斯後，喵子打算將它的能源抽出做成武器，並對全國國民宣告將對優爾喀全面宣戰。喵子的姪女．小喵子受任代理總帥之位後，決定反抗喵子姑姑的意旨。

史派克將約恩救走，道來兩個蠍子的故事後要求進行決鬥，因為狩神者只能有一個。被路梅薩維亞召見的艾莉西絲，得知了路梅薩維亞的真實身分。

由於狩神者落入雅涅斯手裡，優爾喀決定對雅涅斯進行毀滅性的砲擊，反造成雅涅斯的飛行失去控制，整個天空島直接撞上了優爾喀，碰撞中導致了優爾喀的生體能源大量外洩，全城陷入癱瘓的危機。

外洩的生體能源造成了毀滅性的破壞，為了阻止進一步的惡化，所有人都動了起來。而前往阻止能源外洩的菲妮斯，不料卻在能源中心見到了失蹤的父親…

被下界尊稱為聖地伊甸的優爾喀與雅涅斯即將墜毀，維托與黑亞拉為了阻止墜落，使出了最後的手段。艾娜妃亞試圖阻止前往營救艾莉西絲的約恩，但反被捲入路梅薩維亞的攻擊之中，盛怒之下約恩覺醒了其狩神者之力，來到了艾莉西絲的父親–路梅薩維亞的面前…

宛如重現過去的神話一般，紅色的霧覆蓋了大地，狩神者與神正面對峙著。在所有人的守望之下，約恩與艾莉西絲分別下了一個非常重大的決定…