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最终战争后的世界，人类接触到天然火焰就会自焚，只能依靠「狩火者」采集炎魔之火作为燃料维生。某天，灯子在森林遇见的狩火者灰十命丧现场。为了归还灰十遗留的狩犬与遗物，灯子搭乘半年一班的回收车前往首都。

搭乘回收车要前往首都的灯子，在车上和三名女性同房。她们都是因故要嫁到外地的新娘。另一方面，燠火家的主人油百七表示愿意收留无依无靠的煌四兄妹，但他向煌四开出一个条件。

煌四正式进入燠火家，认识了油百七的独生女绮罗，并且被带进新型雷瓶的研究室。另一方面，回收车抵达萤要出嫁的机织村，她也就此和灯子等人告别……

回收车被巨大白龙袭击而爆炸，勉强逃过一劫的只有灯子、火穗与照三。三人迷失在森林时，遇见了和森林共生的树人族。另一方面，煌四在中央书库和恩师火十重逢，并且在书库深处发现一段古老的记事。

灯子等人在森林被蜘蛛袭击，流浪的狩火者明乐出面搭救，就这么担任护卫要护送他们抵达首都。另一方面，燠火家正在举办狩火者的慰劳会，却出现了一名不速之客。

煌四跟着炉六进入森林进行夜间狩猎时，看见蜘蛛被狩火者抓住的场面，得知蜘蛛不会被天然火焰焚烧的秘密。另一方面，终于抵达首都的灯子等人，将伤重的照三送回自家疗养。

绮罗遇见了迷路的灯子与彼方，并且在回家之后告诉煌四。煌四身体康复之后，向油百七提出保卫首都的计画，也请炉六提供协助。另一方面，灯子再度由彼方带路来到灰十的住处，要将遗物归还给亲属。

终于见到煌四的灯子，和煌四一起前去进入隔离地区，想找树人拿药治疗重伤的照三。虽然没达成目的，煌四却从树人口中得知世界的部分真相，并且在离开时遭受“忍”的袭击。

明乐向油百七说明回收车遇袭以及狩火者在海湾遇害的事件，希望油百七协助派遣回收车帮助各地的村庄。因应蜘蛛即将袭击首都，煌四主导开发的高射炮“雷击炮”进行试射，明乐也打算前往神宫通知神族。

緋名子因不明原因發高燒，彼方卻不知為何阻止所有人接近緋名子。經過一番風波之後，緋名子像是神智錯亂般奪門而出。另一方面，和明樂一同前往神宮的灯子，被神族的雲雀擋住去路……

炎魔通过蜘蛛的操控侵入了变成战场的首都。在火狩人和狩猎犬聚集的地方，虽然明乐指示灯子和Kun一起逃跑，但她用煌四和绯名子父亲的遗产，那把镰刀，将炎魔一刀斩成两半。战斗中，即将达到极限的灯子和受伤还在保护她的明乐，被赶来的炉六、冰雪、煌四、和绯名子所救出危险。在混沌的意识中，灯子听到了即将返回地面的千年彗星《摇曳之火》的声音。

神族的结界被打破，蜘蛛从黑森攻入首都。煌四和Kun用自己开发的雷击炮阻挡了蜘蛛的侵袭，炉六甚至为了战斗，斩下了自己即将燃烧的手臂。另一方面，灯子和头孤和一群逃难的工人一起达到了城市，他们在燠火家的侍女的引导下再次遇到了綺羅。然而，在宅邸中，围绕着綺羅，发生了意想不到的事件……。

在得知蜘蛛入侵首都的目的和他们的愿望后，小志越志在察觉到灯子和宇子困境的加奈的引导下开始奔跑。 彼方冲到只能眼睁睁地看着基拉被神灵带走的灯子和宇子身边后，地震袭击了他们。 树人锯齿橡树和柳从升起的尘埃中出现，并告诉灯子他们来到地表是为了为死去的树人建造坟墓，并且一个新的神族“琉璃玛丽琉璃祭”出现了。

通过雀鸟展示的幻觉，煌四得知焚三瀧水族身份的秘密，并且緋名子被替换了身体。 在他愤怒的时候，雀鸟告诉他被选中成为“胜于依巫”一个被摇动的火的容器。煌四没有察觉到可怕的计划在水面下进行，也没有意识到他自己用雷瓶制造了许多生命的死亡，因此他感到绝望。 另一方面，使用地下通道的灯子追随明楽，再次与摇动的火相遇，并感受到她的悲伤。

第15集《树海》 在摇曳的火光的指引下，灯子和她的朋友们穿过地下通道。 途中，他们来到了黑森林，巧遇了正在与炎魔战斗的阿基拉阿基拉和罗六罗罗，得以安全地与他们汇合。 光志光志要求坤找到创造出不怕蜘蛛之火的身体的昆虫，但灯子光子责怪他不去帮助日菜子和基拉基拉。 与此同时，妙乐晃从口袋里掏出三个愿望，将三个愿望托付给六郎郎和小吉拉史，并告诉他们，他将带着灯子灯子，跟随坤去捕虫。

分别后行动的煌四，包括灯子、明乐，以及炉六，与木之民·基利在工厂区再次相遇，继续前行。 另一方面，灯子等人与火穗再次相遇。在接到照三的信息“让明乐成为新的国王”后，灯子等人再次踏上通往神宫的道路。途中，他们与寻找女儿綺羅的火华相遇。 煌四通过巨大的木之民·榉，抵达神宫。在焚三的指示下，要求将妹妹緋名子交出。

煌四得知焚三的研究目的是证明人们可以过上不依赖焰魔之火的生活。在他面前，綺羅的内部出现了摇曳的火焰，名为揺るる火。焚三迫使揺るる火，在千年彗星中选择返回，或者选择綺羅，成为姬神的座位，胜过依巫。 在此时，小鹭也出现了，与焚三对立。在与焚三的对抗中，綺羅恢复了自我，请求神族们不要卷入煌四和緋名子的事情。 另一方面，灯子等人在榉木附近发现了被遗弃的灰十的镰刀。

不惜賭上人生也要消滅神族的油百七，連親生女兒綺羅體內的搖火也不放過，卻在中途被妻子火華擋住去路。另一方面，灯子等人終於也來到神宮，目睹遍地傷亡的慘狀……

灯子帶著狩犬們狩獵眼前的落獸之後，眾人被雲雀引領進入神宮，和傷勢痊癒的樹人桐重逢。看見神宮內部的模樣，神族的秘密逐漸揭曉，煌四也因而察覺工廠設施的真正用途。

來到神宮的內殿，灯子、煌四與明樂終於見到現任姬神手搖姬，卻為手搖姬現在的樣貌感到錯愕。此時依附在綺羅身上的搖火也與姊姊重逢，並且做出一個重要的決定……