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Le 24 janvier 2027, Anna Akechi, une collégienne de 14 ans vivant à Makoto Mirai Town, découvre un mystérieux pendentif le jour de son anniversaire. Guidée par la fée Pochitan, elle est soudainement transportée dans une ville inconnue. Elle y rencontre Mikuru Kobayashi, une jeune fille venue passer un test à l’agence de détectives CUREtto. Alors qu’Anna tente de comprendre ce qui lui arrive, toutes deux se retrouvent impliquées dans une étrange affaire survenue lors d’un mariage. En menant leur première enquête ensemble, Anna découvre le rôle des « star détectives » et la forte volonté de Mikuru d’aider les autres. Face à un danger inattendu, leur détermination commune fait naître un pouvoir mystérieux. Cette rencontre marque le début d’une aventure remplie d’énigmes… et révèle qu’Anna n’est peut-être pas là par hasard.

Accompagnée de Mikuru, Anna se rend à l'agence de détectives Kyutto. Là, elle apprend de Jett, une fée se prétendant génie et travaillant également à l'agence, que la cause du décalage temporel était Pochitan.

Alors qu'Anna et les autres emménagent à l'agence de détectives CUREtto, elles s'affairent au nettoyage et au rangement. En sortant acheter des décorations et divers articles, elles découvrent une affaire où l'enseigne d'un magasin a disparu.

Le premier client arrive à l'agence de détectives CUREtto. Anna et son équipe recherchent un sac qui semble avoir été échangé avec celui de quelqu'un d'autre à la gare, lorsque les Voleurs Fantômes surgissent soudainement.

Anna arrive à l'Académie Makoto Mirai pour apporter un parapluie à Mikuru. Elle y rencontre Mariko, qui semble en difficulté, et décide de l'aider à retrouver sa petite sœur, Keiko. Pendant ce temps, le proviseur demande à Mikuru d'intervenir pour résoudre un problème de présence fantomatique au lycée.

Laissant Pochitan, tombé au combat, aux soins d'Anna et de Jett-senpai, Mikuru se précipite pour récupérer le Joyau Makoto. Restée en arrière, Anna confie à Jett-senpai la raison pour laquelle elle n'a pas pu donner le Kit Precure à Mikuru.

Anna est transférée dans le même lycée que Mikuru et intègre l'Académie Makoto Mirai. Elle est surprise par l'immensité du bâtiment, mais elle et Mikuru se perdent dans un « labyrinthe mécanique » créé par Goemon.

Anna et ses amies décident d'ouvrir une boutique vendant des produits dérivés de l'invention de Jett-senpai, le Pré-Kit. Pendant les préparatifs, Jett-senpai est interrogé sur un sortilège mystérieux et des lunettes, ce qui le pousse à se remémorer le passé.

La célèbre actrice Ieiri Shiruku se rend à l'académie Makoto Mirai pour le tournage d'une émission de télévision. Elle devait participer à la pièce du club de théâtre, mais juste avant la représentation, son costume principal, une robe, disparaît de la salle du club.

Un client se présente à l'agence de détectives Cyuatt avec la requête suivante : « Nous souhaitons que vous enquêtiez sur l'autoportrait de ma mère. » Anna et son équipe se mettent alors au travail pour découvrir pourquoi la mère du client, une célèbre peintre paysagiste, n'a laissé qu'un seul autoportrait.

Un avis de vol, émis par les Voleurs Fantômes, parvient au musée Hosho. Anna et les autres se rendent sur place, mais dans la salle d'exposition du collier visé, « Princesse Étoile », Anna et Haruka se croisent.

Anna et les autres partent enquêter afin de recueillir des informations sur Cure Arcana Shadow. Pendant ce temps, Luluka se déguise en vendeuse et infiltre une boutique de CD où se trouve le propriétaire du bracelet d'amitié contenant le Joyau Makoto.

Anna et les autres poursuivent Niji, qui a volé une poupée robot et est en fuite. Au moment où elles affrontent un Hanninda, Luluka arrive avec la nouvelle que « Lord Usonowaru est passé à l'action ».

Sur le chemin de l'école, Anna et ses amies sont réprimandées par Rei, la présidente du conseil des élèves, pour avoir amené Pochitan comme une pochette. Le lendemain, Pochitan, qui avait été confié à l'agence de détectives CUREtto, se précipite seul pour remettre une lettre à Anna et ses amies.

Anna et ses amis apprennent, grâce à une lettre venue de Londres, que Cure Arcana Shadow était en réalité une brillante détective nommée Luluka Moria. Lorsqu'ils se rendent au lac pour enquêter et chercher des indices, Luluka apparaît sur place.

La romancière Éliza se présente à l'agence de détectives Quat et demande à être engagée comme enquêtrice pour trouver l'inspiration pour son prochain roman. Immédiatement, une affaire lui est soumise : « Retrouvez mon chat perdu. »

La vue de la cliente et de son enfant rappelle à Anna sa propre mère. Alors qu'elle sort faire quelques courses pour se changer les idées, Kurea l'aborde et l'invite à la Pâtisserie Chuchu. Voyant l'état d'Anna, Kurea lui propose de lui préparer un gâteau.

L'histoire suit Anna et ses amis qui aident à préparer une exposition de l'artiste verrière Misako Shindo au musée d'art Hosho, et qui, avec Conan Edogawa, tentent de résoudre le mystère d'une affaire.

Anna et Mikuru s'apprêtent à partir en voyage scolaire lorsque Goemon apparaît et transforme leur train en « Train Labyrinthe ». Alors qu'il ne leur reste que 30 minutes avant la prochaine station, les filles se lancent à la poursuite de Goemon tout en résolvant des mystères en chemin.

Une lettre arrive à l'agence de détectives de Kyutto, implorant de l'aide et affirmant que « l'île risque de disparaître ». Anna et Mikuru arrivent alors en bateau sur cette île isolée. Pour résoudre l'affaire, elles se penchent sur le secret du chant traditionnel de l'île.

Éliza Kurusu débarque chez Anna et la supplie : « Je veux intégrer l'agence de détectives CUREtto ! » Accompagnée de son éditrice, Henmi, Éliza se retrouve contrainte de passer un examen d'entrée…

Silk Ieiri invite Anna et Mikuru à son spectacle. Arrivées dans sa loge, elle leur montre une carte de visite laissée par la Guilde des Voleurs Fantômes. Avant le début de la représentation, alors qu'elles fouillent le théâtre, Anna aperçoit Luluka.

Arcana Shadow vient manger une glace à la pâtisserie Chuchu, où travaille Kurea.

Les Pretty Cure et Rei font équipe pour éclaircir un nouveau mystère qui plane sur l'école.

Les décoctions de Jett étant prêtes, les Pretty Cure vont lever le voile sur le grand mystère…

Cure Éclair est revenue parmi les siennes. Va-t-elle s'illustrer face à l'ignoble maestro Noirpipo ?

Kurea va faire face à sa première affaire en tant que détective Pretty Cure.

Alors qu'une poupée en porcelaine est menacée, un nouveau cambrioleur arrive à Makoto Mirai.

Gôemon et Little Mytheau plongent les Pretty Cure dans le passé de Kurea. Que cherchent-ils à découvrir ?

Rei invite les Pretty Cure à l'école. Au programme : s'occuper des parterres de fleurs.

Luluka veut sauver le monde, mais les Pretty Cure ne l'entendent pas de cette oreille.

De retour parmi les siennes, Luluka fait face à un problème de domicile.

Luluka revient à l'agence, mais quelqu'un ne l'entend pas tout à fait de cette oreille.

Les détectives doivent retrouver le propriétaire d'un objet volé, mais plusieurs personnes leur réclament.

Luluka et Kurea intègrent l'Académie Makoto-Mirai et trouvent une lettre d'amour. À qui s'adresse-t-elle ?

Une médaille a été volée. Lequel des quatre personnes présentes est le coupable ?

Usonoir et Nijee dérobent Makopyon, un costume de mascotte de la galerie marchande renfermant un Joyau Makoto, puis s'enfuient devant Anna et les autres. Ils se déguisent ensuite en clients et se réfugient dans la pâtisserie ChuChu pour attendre que la situation se calme.

Anna, Mikuru et Luluka partent passer la journée dehors, laissant Kurea seule dans les locaux tranquilles de l'agence de détectives CUREtto, où elle se demande pourquoi elle possède le pouvoir de la Race Oubliée. C'est alors qu'une cliente entre, munie d'une carte de visite qu'elle a reçue de la Guilde des Voleurs Fantômes.

Suite à une suggestion d'Anna, la galerie marchande organise une fête d'Halloween. Anna et ses amis se déguisent et vont donner un coup de main. Là-bas, ils rencontrent une petite fille prénommée Hinano qui s'est perdue et ne retrouve plus sa maman.