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6 mois après le meurtre de Maria Laguerta, l'équipe de la police criminelle de Miami tente de se remettre du drame. Dexter se sent soulager car tous ses problèmes ont ainsi dsiparu avec sa mort tandis que ses relations avec sa sœur s'étiolent. Debra ne supporte plus Dexter. Elle a quitté la police pour travailler dans le privé et s'investit corps et âme dans ses nouvelles enquêtes.

Dexter découvre qu'Harry s'était tourné vers le Dr Vogel pour comprendre ses penchants. Il réalise que c'est elle qui a mis en place le fameux code et qu'elle croyait en lui bien plus qu'Harry. En même temps, le Dr Vogel réclame l'aide de Dexter car elle est la cible du tueur au cerveau. De son côté, Debra sombre toujours et son patron s'inquiète...

Dexter est toujours sur la piste du tueur au cerveau, assisté par le Dr Vogel. Debra est responsable de la mort d'un malfrat et Dexter lui vient en aide en tentant de la ramener sur le droit chemin. Finalement, ses tentatives échouent et Debra se rend au poste de police pour tout avouer sur le meurtre de Laguerta.

Le Dr Vogel tente d'aider Dexter et Debra à résoudre leur relation conflictuelle en les recevant séparément mais tout ne se passe pas comme prévu. De son côté, la police de Miami enquête toujours sur le Tueur au Cerveau. Le Lieutenant Baptista aide Quinn à passer son concours.

Après l'accident que Debra a volontairement causé, Dexter et sa sœur se retrouvent psychanalysés ensemble chez le DR Vogel. Dexter ne supporte pas le geste radical de Debra et le fait savoir en lui parlant sèchement. Jamie organise un dîner à 4 avec la voisine chez Dexter. Mais entre temps, le Dr Vogel se fait enlever...

Dexter et Debra commencent à recoudre les morceaux. Masuka tente de donner de l'argent à sa fille tandis que Batista doit nommer le nouveau sergent mais il hésite entre la raison et le cœur. Dexter remarque que le fils du milliardaire est attiré par le sang et le soupçonne d'être le meurtrier d'une femme dont la police cherche le coupable. Quinn pense la même chose et les deux suivent à la trace le jeune homme. C'est aussi l'anniversaire de Jamie.

Dexter, influencé par le docteur Vogel, est prêt à enseigner le code à Zach, ce qui n’est pas dans ses habitudes. Cependant, il est distrait par le retour d’Hannah à Miami et tente par tous les moyens de découvrir quelles sont ses intentions. Debra, de son côté, remarque que Dexter est sur le point de lui succomber à nouveau et utilise les ressources d’Elway pour la mettre hors d’état de nuire.

Hannah occupe toutes les pensées de Dexter qui tente de retrouver le jeune Zack dont il pense qu'il est responsable du meurtre de Cassie. De son côté, Debra suit son frère pour stopper Hannah une fois pour toute. Jamie a du mal à se remettre de la mort de son amie et emménage chez Quinn.

Dexter et Vogel enquêtent sur l'identité du Tueur au cerveau. Dexter demande à Vogel si la chanson qui passait lorsqu'il a retrouvé Zack dans son appartement lui semble familière. Cette piste les mène à penser que l'un des fils de Vogel serait toujours en vie... De son côté, Debra envisage de réintégrer la police de Miami. Hannah, cachée par Dexter, doit trouver un lieu plus sûr... tandis qu'un nouvel enquêteur tente de la retrouver.

Vogel tente de venir en aide à son fils mais celui-ci n'est pas réceptif quant à la manière choisie. Il enrage contre Dexter qui semble tout avoir contrairement à lui. Hannah se retrouve quant à elle dans une situation embarrassante lorsqu'Harrison se blesse tandis que le Marshall Clayton est toujours sur ses traces. Dexter informe peu à peu son entourage de son intention de quitter prochainement Miami.

Dexter veut à tout prix supprimer Saxon avant son départ en Argentine. Un duel oppose les deux tueurs en série. De leur côté, Elway et Clayton comprennent que Debra cache Hannah chez elle et intensifient leur filature. Après l'enterrement de Vogel, toute la police se retrouve au bar de Batista et en profite pour faire leurs adieux à Dexter, pour lequel c'est le dernier jour à Miami.

Saxon a échappé à Debra, qui est très gravement touchée. Dexter cherche un moyen pour fuir le pays sans les fédéraux aux trousses, en particulier d'Elway qui s'avère tenace. Après avoir envoyé Hannah et Harrisson prendre le bus pour rejoindre l'Argentine, Dexter va s'occuper de Saxon, en le piégeant à l'aide de la Police de Miami et l'achève au commissariat, en prétextant avec l'aide de Batista et Quinn la légitime défense. Enfin, en se rendant à l’hôpital et en voyant Deb condamnée à l'état végétatif, Dexter coupera les machines et l’emmènera avec son bateau au Large de Miami, alors que l'ouragan Laura s’apprête à frapper. En réalisant les derniers événements, Dexter réalise qu'avant de protéger son entourage de tout le monde, il doit les protéger de lui-même, qui n'a semé que destruction dans leurs vies. Il prend donc la décision de disparaître définitivement de Miami, et de disparaître aux yeux de ses proches, afin de demeurer le passager noir, solitaire, meurtri, à jamais…