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Jun Fudo fait de son mieux lors d'une séance de photographie, même si le photographe pense qu'elle est merveilleuse. Elle se fait ensuite attaquer par un loup-garou qui réveille la Devilman Lady qui sommeillait en elle. Après l'avoir vaincu, elle rencontre Lan Asuka, une femme mystérieuse et membre d'une organisation gouvernementale secrète cherchant à contrôler ou éliminer les bêtes diaboliques qui détruisent l'humanité.

Jun est amenée à gérer plus de choses qu'elle ne l'a jamais imaginé. Elle présente des capacités que l'Alliance Humaine (AH) n'avait jamais imaginées et relève ainsi des défis inattendus. Jun ne parvient toujours pas à croire ce qu'il lui arrive et se demande si tout cela n'est pas juste un cauchemar.

Les bêtes diaboliques ne parviennent pas à comprendre pourquoi Jun s'attache aux humains et à leur infériorité, et cherchent à la punir pour sa trahison. Elles enquêtent alors sur ses proches et s'en prennent à Kazumi Takiura, une cible facile. Bien que Jun le découvre à temps pour sauver Kazumi, il est trop tard pour le reste de sa famille qui se fait violemment tuer par les bêtes diaboliques.

Jun est encore ébranlée par les incidents précédents, et se demande en quoi elle était différente des autres. Elle tombe dans l'apitoiement de soi quand elle réalise qu'elle est retenue captive par l'Alliance Humaine qui l'utilise pour détruire d'autres bêtes. Depuis sa dernière rencontre, Jun se méfie des gens dans les ombres. Une nouvelle bête avec une caractéristique inhabituelle est découverte.

Grâce à Asuka, Jun retrouve de façon imprévue, Aoi Kurosaki, une ancienne amie du lycée. Leur amitié n'a pas durée car Jun et son ex-camarade de classe avaient des opinions différentes sur ce que leur relation aurait dû être. Pendant ce temps, Kazumi se sent un peu délaissée, même si la rencontre de Jun ne fait que renforcer le lien entre elles.

Jun connaît une relation d'amour-haine lorsqu'elle rencontre Hitomi Konno, une supermodel rivale qui l’idolâtre et aime les chats.

Le risque que Jun perde son côté humain augmente avec chaque transformation. Les évènements récents rappellent à Jun une histoire que son grand-père lui racontait à propos de la Faucheuse, espérant ainsi la faire se coucher mais attisant finalement sa curiosité.

L'AH continue ses efforts pour garder l'existence des bêtes diaboliques secrète. Un radiodiffuseur essaye de répandre la nouvelle. Jun est présentée au Dr Jason Bates, un américain travaillant au laboratoire Samuelson. Elle est venue pour observer le Giga Effect, qui transforme les bêtes diaboliques en géants. Bates ne pense pas que les bêtes soient mauvaises par nature mais croit au contraire qu'elles peuvent conserver leur âme humaine. La confrontation de Jun avec le radiodiffuseur ne se passe pas comme prévue et une bête diabolique arrive presque à la tuer. Toutefois, elle est sauvée par Jason, qui se révèle être lui aussi une bête diabolique.

Jun se morfond sur ses échecs passés et la déception de Jason et Asuka. Alors qu'elle regarde par le store d'une fenêtre, elle sent quelque chose l'observer et se retrouve dans le parc pour une séance photo. Kazumi est photographiée, puis interviewée par Shiro Sakazawa, un détective privé intéressé par les évènements tragiques qu'elle a vécus. L'entourage de Jun commence à remettre sa santé mentale en question quand elle continue de se sentir observée.

Un grand feu suspect éclate dans le lotissement Sakura et les pompiers sont surpris de trouver un survivant dans les décombres. Jun et Asuka sont en désaccord sur le fait que le survivant soit une bête diabolique, d'autant plus qu'il s'agit d'un enfant. L'équipe d'investigation biochimique décide alors d'étudier l'enfant pour découvrir la vérité. Kazumi analyse un enregistrement envoyé par Sakazawa, et en se souvenant de son commentaire, commence à se questionner à propos de Jun. De plus, les dépars soudains et fréquents de cette dernière de l'aide pas à lui accorder sa confiance.

Un dirigeant d'un grand magasin disparaît après avoir été faussement accusé. Malheureusement, il n'est pas le seul à disparaître. Jun est alors appelée pour gérer cette situation dans un centre commercial, juste à temps pour Noël.

Jun a des visions récurrentes d'un monde peuplé de bêtes diaboliques. Après l'avoir croisé dans la rue, Jason invite Jun dans un bar caverneux, où il l'accuse de prendre du plaisir à tuer, même si elle reste faible mentalement et physiquement. Les autorités découvrent des victimes sans visages, et Jason Bates est toujours obsédé par le Giga Effect. Les ordres d'Asuka reflètent le fait qu'elle pense que les bêtes diaboliques utilisant le Giga Effect ne sont plus contrôlables, mettant Jun en danger.

Jun participe à une séance photo avec Takai, une lycéenne et modèle inexpérimentée qui est plus intime que d'habitude. Jun montre de l’intérêt pour un appel téléphonique que Tatsuya Yuasa a reçu pendant la séance. Après cela, Jun agit de manière inappropriée envers Takai et montre du regret. Plus tard, Jun voit Sakazawa parler à Kazumi et Yuasa à deux moments distincts. Elle conclut que cet homme est une nuisance. Asuka récupère Jun et lui dit qu'elle va faire un tour dans le pays. Elle annonce à Jun qu'ils ont trouvé une victime avec un tiers du sang manquant du corps.

Sakazawa se souvient de sa vie avant son obsession pour les bêtes diaboliques. Kazumi disparait et Jun se concentre sur sa recherche. Kazumi soupçonne alors qu'elle a été utilisée. L'AH est occupée avec une autre bête diabolique et reçoit l'aide de Bates. La bataille entre les deux factions commence à s'accélérer.

La conversation de Kazumi après la séance photo ravive les souvenirs de la mort de ses parents. Des corps et des corbeaux commencent à apparaître à des endroits étranges, tels que sur des lampadaires ou des poteaux électriques. L'avertissement de Sakazawa revient à l'esprit de Kazumi. Kiyoshi Maeda devient le chauffeur de Jun pendant qu'Asuka est au loin pour ses recherches sur les bêtes diaboliques. Kazumi est de nouveau remarquée par les bêtes diaboliques.

La découverte de corps sur les poteaux électriques continue et l'Alliance Humaine commence à avoir du mal à garder l'existence des bêtes diaboliques secrète. Maeda est directement impliqué dans un combat contre une bête diabolique. La voix de Kazumi est un don du ciel pour Jun.

Satoru continue de rallier des bêtes à sa cause et Jun commence à être haïe par les humains. Elle commence à perdre le contrôle de la Devilman Lady en elle. Elle parvient à se calmer et à reprendre sa forme humaine lorsque Asuka revient de son séjour.

La bataille entre humains et bêtes diaboliques ne fait qu'empirer et le comportement d'Asuka attire de plus en plus l'attention de l'Alliance Humaine.

Kazumi a encore du mal à se faire à l'idée que des bêtes diaboliques arpentent librement la terre. Elle est inquiète à l'idée de faire confiance à d'autres bêtes que Jun. Yuasa est surprit de voir Maeda après leur dernière conversationn et les soupçons de ce dernier concernant Asuka grandissent encore. La bataille entre les humains et les bêtes n'est désormais plus un secret, tandis que Yuasa et Jun vivent une journée normale. La femme et la fille de Satomi évacuent en train, mais une bête apparaît et détruit le train. Jun se charge alors de sauver la fillette et tuer la bête.

En Amérique, Asuka a un nouvel assistant privé, le capitaine Izume Kogure. Jun rencontre à contrecœur quelques anciennes connaissances bestiales, ainsi qu'un nouveau associé puissant de Satoru. Maeda découvre le passé secret d'Asuka. Jun et Satoru comparent leur volonté lors d'une grande bataille.

Maeda découvre la vérité concernant l'inoculation de la transmutation RNA et en informe Jun. Kazumi se rapproche de ses nouveaux amis, mais désire toujours être avec Jun.

Jun reçoit l'aide inattendue de Kazumi alors que sa défaite est imminente. Kazumi se souvient de sa première rencontre avec Jun. Satoru continue d'agrandir son armée, ayant pour conséquence d’accroître les hostilités entre les humains et les bêtes diaboliques. Izumi s’inquiète pour Asuka. Jun évoque un souvenir d'enfance chez Kazumi, donnant à cette dernière l'envie d'aider Jun de toutes les façons possibles.

Jun devient légendaire parmi les bêtes diaboliques pacifistes et l'influence de Kazumi donne de l'espoir à ses nouveaux amis. Ils s'attendent à ce que Jun les sauvent tous. Alors que les plans d'Asuka deviennent de plus en plus clairs, Jun fait face à une bête d'une puissance surprenante.

Jun se lie d'amitié avec Chiyoko, une fille qui comprend trop bien son passé. Malheureusement, Chiyoko ne comprend ni pourquoi Jun devait faire tout ce qu'elle a fait, ni la fine ligne qu'elle ne doit pas franchir.

Les bêtes sont retenues prisonnières et Kyoko, Misaki, Takae et Takeshi tentent d'échapper à l'extermination dans la prison des bêtes. Asuka organise une fête de bienvenue peu amicale lorsque Jun retourne à Tokyo.

Asuka se révèle être l'enfant de dieu et apparaît à travers le monde entier pour le faire comprendre à tout le monde. Jun se réveille dans un endroit inconnu et aperçoit Kazumi et toutes les bêtes piégées dans une prison construite avec des corps de bêtes. Jun décide de fusionner son âme avec celles des Démons et de Kazumi afin d'affronter Asuka dans une dernière bataille.