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Tatsumi, un jeune provincial, décide de se rendre à la capitale impériale afin de devenir riche et sauver son village de la pauvreté qui le ronge. Sur place, il découvre à ses dépends que la ville qu’il idéalisait est loin d’être aussi idyllique qu’il l’imaginait...

Bien décidée à faire de Tatsumi un membre du Night Raid, Leone lui présente chaque membre de la troupe. Il fait alors la connaissance de Najenda, la chef du Night Raid, qui va demander à Akame de le prendre sous son aile...

Des assassins ont débusqué le repaire du Night Raid. Najenda envoie aussitôt toute la troupe pour les éliminer au plus vite...

La prochaine cible du Night Raid n’est autre que Zank, le coupeur de têtes. Ce tueur en série est un ancien bourreau ayant dérobé une arme impériale. Cette mission s’annonçant rude, Najenda décide de donner plus de détails à Tatsumi sur les armes impériales...

C’est au tour de Sheele de prendre Tatsumi sous son aile. Ce dernier profite du temps passé avec l’étourdie du Night Raid pour lui demander comment celle-ci est devenue une tueuse professionnelle...

Tatsumi accompagne Leone pour une mission consistant à éliminer un trafiquant. Ce dernier appâte des femmes du quartier de naissance de Leone afin de les droguer et de les utiliser dans le quartier des plaisirs...

Toujours affecté par la mort de Sheele, Tatsumi comprend qu’il n’est pas le seul dans ce cas et décide de se reprendre en main. De son côté, le général Esdeath commence sa chasse au Night Raid par l’intermédiaire de ses trois bourreausquetaires...

Après s’être rapidement débarrassé de Daidara, Bulat va maintenant devoir affronter Liva qui s’avère être son ancien général. Le combat s’annonce rude pour Bulat, car l'environnement joue en faveur de l'arme impériale de son ennemi...

Esdeath reçoit de nouveaux subordonnés utilisateurs d’armes impériales. Elle décide d’organiser un tournoi dans la capitale impériale afin de trouver un combattant qui pourrait utiliser l’arme laissée par Sheele. Curieux de voir à quoi ressemble Esdeath et désireux d’empocher la prime, Tatsumi s’inscrit...

Pour leur première mission, les Jägers réduisent à néant la forteresse d’une bande de brigands sous les yeux ébahis de Tatsumi, resté en retrait avec Esdeath, totalement éprise de lui. Le jeune garçon décide alors de tout faire pour se libérer du général et retrouver ses compagnons afin de les informer de ce qu’il a vu...

Le docteur Stylish et son armée profitent d’un moment de relâchement pour lancer un assaut contre le repaire de Tatsumi et ses compagnons. Mais bien que pris au dépourvu, le Night Raid n’a pas l’intention de se laisser faire...

Son repaire débusqué, le Night Raid doit se réfugier sur les hauteurs de Marg. C’est l’occasion pour Tatsumi et ses compagnons de faire la connaissance des deux nouveaux membres qui accompagnaient Najenda : Chelsea, qui possède une arme impériale lui permettant de se transformer ; et Susanoo, lui-même une arme impériale qui, outre ses capacités de combat, dispose de nombreux autres talents...

Suite à l’apparition de nouvelles créatures dangereuses, le Night Raid emménage dans son nouveau repaire. Sur les ordres du ministre, Esdeath et ses Jägers se livrent eux aussi à la chasse...

Un mystérieux individu trouble les retrouvailles entre Esdeath et Tatsumi en les téléportant sur une île déserte. Le jeune assassin et le général vont doivent unir leurs forces si ils veulent trouver un moyen de regagner la capitale...

Lors d’une mission dont elle se tire d’affaire in extremis, Chelsea prend conscience que les Jägers n’en ont plus qu’après le Night Raid. C'est très précisément pourquoi Najenda annonce à Tatsumi et à ses compagnons que l’armée révolutionnaire a décidé de passer à l’action. Mais pour la réussite de cette opération, le Night Raid va d’abord devoir éliminer les Jägers...

Un combat sans pitié s’engage entre tous les assassins du Night Raid et les deux combattants Jägers restants. Mais alors qu'ils pensaient pouvoir profiter de leur supériorité numérique, Tatsumi et ses compagnons doivent déchanter lorsque Kurome retourne la situation en faisant appel à de redoutables combattants qu'elle manipule grâce à son arme impériale...

Conséquence de l’autodestruction de Rubicante, Kurome prend la décision de battre en retraite. Bols a également réussi à s’échapper et se remémore son quotidien de Jäger jusqu’à une rencontre aussi inattendue que fatale...

Le Night Raid parvient enfin à Kyoroku, la base de la Voie de la quiétude, où Tatsumi et ses compagnons doivent assassiner Bolic. La mission se présente délicate car le second du fondateur est à la solde du ministre Honest qui lui a octroyé une garde des plus efficaces...

Suite à la débandade de trois des quatre Rakshasa, les Jägers sont sur le pied de guerre. De leur côté, le Night Raid a réuni assez d’informations pour passer à l’attaque. Susanoo prépare un dernier festin avant que Najenda lance son opération visant à assassiner Bolic...

Najenda décide de profiter de la confusion causée par l’avancée de l’armée révolutionnaire pour envoyer Lubbock et Tatsumi à l’intérieur du palais de l’empire. De son côté, le ministre Honest forme une nouvelle troupe d’élite à la tête de laquelle il place son fils Shura...

Tous les membres du Night Raid prennent la décision d’aller sauver Tatsumi de l’exécution programmée par le ministre Honest. Malheureusement, le major-général Budo et Esdeath veillent au grain. L'affrontement est inévitable...

L’armée rebelle gagne du terrain et le peuple commence à s’agiter dans la capitale impériale encerclée. Face à la menace, le jeune empereur demande une fois de plus conseil au ministre Honest qui lui propose une solution radicale. Tandis que les membres restants du Night Raid et des Jägers pleurent la mort de leurs camarades, deux d'entre eux se préparent à s'affronter: Kurome sentant sa mort approcher, décide de défier Akame dans un ultime duel...

Najenda lance enfin l’armée rebelle à l’attaque contre les derniers soldats de l’empire. Tatsumi, Akame et Leone doivent s'introduire dans le palais impérial pour assassiner le ministre Honest. Mais Run s'interpose, donnant le temps au ministre et à l'empereur d'activer l'ultime arme impériale...

Comme l’avait prévu Najenda, Esdeath se dresse face à Akame en tant qu’ultime obstacle à abattre. Un combat à mort s’engage entre les deux adversaires. Surpassée par la force incommensurable d’Esdeath, Akame doit prendre une décision qui pourrait bien lui coûter la vie...