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Les Kabane, monstres immortels, ont attaqué la gare d'Aragane. Ikoma, jeune mécanicien vivant dans la gare d'Aragane, fait face à des vagues de civils terrifiés. Il va affronter les Kabane à l'aide de l'arme qu'il a secrètement développée et qui permet de leur percer le cœur. Il se bat pour son passé et sa dignité.

Ikoma parvient tant bien que mal à survivre et se dirige vers le Kotetsujyo, dernier Hayajiro à Kenkin. Pendant ce temps, Ayame et ses compagnons n'ont pas pu suivre et doivent repousser les Kabane lorsqu'une jeune fille appelée Mumei apparaît devant eux. Elle se révèle être une incroyable combattante et leur ouvre la voie jusqu'au Kotetsujyo.

Après avoir fui la station de Kenkin, le Kotetsujyo file vers Kongokaku, la forteresse du shogun. Mais les occupants du Kotetsujyo se retournent très vite contre Ikoma et Mumei, et tentent de les chasser du train. Devenue leader des survivants d'Aragane, Ayame n'arrive pas à les maîtriser...

Les autres occupants enferment Ikoma et Mumei dans la dernière voiture du train. Le Kotetsujyo perd ainsi deux de ses meilleurs combattants. Au même moment, les Kabane attaquent. De plus, ils comptent parmi eux un Wazatori, un Kabane capable d'apprendre et de devenir plus fort bataille après bataille...

Le Kotetsujyo prend des survivants à la station de Yatsushiro, détruite par les Kabane. Parmi ces survivants se trouve Enoku, un vieil ami de Mumei. Observant son rapprochement avec les occupants du Kotetsujyo, il fait remarquer à Mumei à quel point elle est devenue faible. Ébranlée, Mumei choisit de se lancer dans un périlleux combat et se retrouve dans une situation difficile.

Le Kotetsujyo fait face à un immense groupe de Kabane, la Fumée noire, et tout espoir semble perdu. Pendant ce temps, Ikoma et Mumei se retrouvent au fin fond d'une station abandonnée. Cernée par les Kabane, Mumei est cachée sous des décombres. Aucun renfort n'est en vue et la situation paraît désespérée, mais Ikoma ne rend pas les armes.

Le Kotetsujyo arrive à la station de Shitori, première station habitée depuis le départ de Kenkin. Ikoma et les autres partent acheter des provisions et profitent de ces premiers moments de paix depuis bien longtemps. Pendant ce temps, Ayame négocie de la nourriture avec la station de Shitori mais, partout, la nourriture se fait rare et précieuse...

Le grand frère auquel Mumei est dévouée est Biba Tenshin, chef des Chasseurs, une division spécialement constituée pour chasser les Kabane. Si tout le monde considère Biba comme un héros, Ikoma s'en méfie car c'est lui qui a fait de Mumei une Kabaneri.

Se méfiant de Biba et du soutien qu'il est parvenu à obtenir, le shogunat ferme l'accès à Kongokaku. Biba demande à rencontrer le chef de la station d'Iwado et le tue une fois l'audience accordée. L'offensive de Biba et de ses Chasseurs contre le shogunat a commencé.

Le Kotetsujyo a été relié au Kokujyo. Takumi et les autres se retrouvent soumis aux Chasseurs, qui exigent que leur sang soit collecté. Si beaucoup sont gagnés par le désespoir, certains y croient encore, tandis qu'Ikoma imagine une contre-offensive. Ikoma doit retrouver sa liberté, sa fierté et Mumei.

Biba retrouve son père, le shogun Koukyo, après 10 ans. Le Nue de Mumei se tient prêt. Pendant ce temps, Ikoma devient l'ombre de lui-même, perdant toute sa confiance et sa volonté. Désormais, Ikoma ne peut que battre en retraite lorsqu'il voit des Kabane, mais...

Entre le plan de Biba, la transformation en Nue de Mumei et l'afflux des Kabane, Kongokaku n'a pas pu résister. C'est à ce moment qu'arrive Ikoma. Il a une nouvelle fois modifié son corps et pénètre dans Kongokaku afin de sauver Mumei, malgré le danger qu'il va devoir affronter.