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I Kabane, creature immortali, hanno attaccato la stazione di Aragane. Ikoma, uno dei fabbri che vive nella stazione di Aragane, corre dalla parte opposta dei civili terrorizzati che fuggono in massa. Lui intende combattere i Kabane con un'arma di sua invenzione: il cannone perforante. Combatterà per difendere il passato e la sua dignità.

Ikoma riesce in qualche modo a sopravvivere e si dirige verso l'ultima locomotiva (Hayajiro) rimasta nella stazione di Kenkin: il Kotetsujyo. Intanto Ayame e i suoi restano indietro per respingere i Kabane, quando vedono apparire una fanciulla di nome Mumei. Abilissima e coraggiosa combattente, la giovane riesce ad aprire un varco per raggiungere il Kotetsujyo.

Dopo la fuga dalla stazione di Kenkin, il Kotetsujyo si dirige verso Kongokaku, quartiere fortificato dello Shogunato. Tuttavia i passeggeri del Kotetsujyo si rivoltano improvvisamente contro Ikoma e Mumei e tentano di scacciarli dal treno. Senza volerlo, Ayame si ritrova nella posizione di comandante, ma non ha la forza per sottometterli.

Gli altri rinchiudono Ikoma e Mumei nel vagone sul retro. Ma in questo modo Kotetsujyo perde due dei suoi migliori combattenti. Proprio in quel momento i Kabane sferrano un attacco. Quel che è più grave, tra di loro c'è un Wazatori, cioè un Kabane capace di imparare e di diventare più forte ad ogni battaglia.

Il Kotetsujyo raccoglie i sopravvissuti dalla stazione di Yashiro, distrutta dai Kabane. Tra i sopravvissuti c'è Enoku, vecchio amico di Mumei. L'amico avverte Mumei della sua debolezza, avendo notato l'eccessiva vicinanza ai passeggeri del Kotetsujyo. Irritata, Mumei si lancia in una lotta avventata, finendo in una situazione di pericolo.

Il Kotetsujyo è bloccato da un ammasso gigante di Kabane e ogni speranza sembra ormai perduta. Intanto Ikoma e Mumei si ritrovano bloccati in una stazione abbandonata. Circondato dai Kabane, con Mumei sepolta sotto le macerie e nessun rinforzo in arrivo, la situazione sembra aver preso una piega tragica, eppure Ikoma trova le forze per reagire.

Il Kotetsujyo giunge a Shitori, la prima stazione ancora popolata che incontra da quando è partito dalla stazione di Kenkin. Ikoma e gli altri escono per andare a cercare delle provviste e, per la prima volta da secoli, si godono qualche attimo di pace. Intanto Ayame contratta con la stazione di Shitori per ottenere delle provviste, ma i viveri sono beni preziosi ovunque.

Il fratello maggiore a cui Mumei è fedele è Biba Tenshin, il capo dei Cacciatori, una speciale divisione dedita alla caccia dei Kabane. Ma mentre il popolo celebra Biba come un eroe, Ikoma non riesce a fidarsi di lui. La ragione è che fu proprio lui a trasformare Mumei in una Kabaneri.

La strada per Kongokaku è sbarrata perché, visto il grande consenso che è riuscito a raccogliere, ora Biba rappresenta una minaccia per lo Shogunato. Biba chiede udienza al Signore della Stazione di Iwato e, una volta ottenuto l'incontro, lo uccide. Biba e i suoi Cacciatori iniziano una lotta per rovesciare lo Shogunato.

Il Kotetsujyo era stato agganciato al Kokujyo. Takumi e gli altri sono soggiogati dai Cacciatori, che li costringono a procurare loro il sangue. La gente è disperata, ma non tutti hanno perso le speranze: Ikoma ha in mente una controffensiva. Dovrà riconquistare la libertà, l'onore e Mumei.

Biba ritrova suo padre, lo Shogun Koukyo, dopo 10 anni. Dietro le quinte, la Nue di Mumei è pronta all'azione. Nel frattempo Ikoma ha perso tutta la baldanza e la forza di volontà di un tempo e sembra solo l'ombra di se stesso. Ikoma può solo darsela a gambe alla vista dei Kabane, eppure...

Il piano di Biba, la trasformazione della Nue di Mumei e l'arrivo dei Kabane hanno messo a dura prova Kongokaku. È a questo punto che arriva Ikoma: dopo aver modificato il proprio corpo ancora una volta, Ikoma entra a Kongokaku per portare in salvo Mumei, sfidando ogni pericolo.