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À la recherche des pierres nécessaires à l'œil de Dragon 2, Harold découvre qu'un vieil ami n'est pas celui qu'il croyait. Dagur retrouve la petite brute de son enfance.

Occupés à chercher de l'écorce de saule aux vertus médicinales, Stoïk et Harold partent en fait à la chasse au dahu, abandonnant Beurk à de possibles attaques ennemies.

Sur l'île des Dames Ailées à la recherche d'une lentille pour l'œil de Dragon, Rustik se rebelle contre l'autorité d'Harold. Sur une autre île, c'est l'amour qui frappe.

Contrarié quand il découvre que ses ancêtres étaient des chasseurs de dragons qui tuaient les Dramillions, Varek espère trouver des survivants de l'espèce décimée.

Harold se méfie quand Têtedur se pointe le jour du 19e anniversaire des jumeaux pour accomplir un rituel d'apprentissage à la Thorston comprenant trois défis dangereux.

Une annonce pousse Astrid à s'interroger sur sa relation avec Harold. Les dragonniers découvrent une lentille d'œil de Dragon soudée au corps d'un Aile Blindé.

Sur l'île des Dames Ailées, un bébé Razolame s'attache à Cognedur qui se prend soudain à espérer devenir une Dame Ailée.

Quand les cuirassiers essaient de le tuer car il ne leur sert plus à rien, Viggo force Harold à l'aider à se venger d'eux en volant leur œil de Dragon et ses lentilles.

Krogan se servant d'un Chant Funèbre pour attirer et enrôler de force des Rôtisseurs dans son armée de cuirassiers, les dragonniers se lancent à la rescousse du dragon.

Tombé dans une embuscade, Stoïk est gravement blessé par les cuirassiers, et Harold est déchiré entre son devoir filial et sa mission de chef des dragonniers.

Ayant appris que des cuirassiers avaient suivi Ingrid jusqu'à Vanaheim, les dragonniers doivent les empêcher de divulguer l'emplacement de l'île sacrée à leur chef.

Une fois la cinquième lentille en place, l'œil de Dragon 2 dévoile où se trouverait le Roi des Dragons. Varek, comprenant de quoi il s'agit, sait aussi quoi faire.

Les dragonniers se précipitent chez le véritable Roi des Dragons, mais les cuirassiers les ont précédés, et ils se retrouvent bientôt face à la légendaire créature.