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ドラゴン・アイ2を完成させるのに必要な宝石を探しているうち、ヒックは付き合いの長い友の正体に気づく。ダガーは、昔のいじめっ子と向かい合う。

ストイックとヒックは、薬を作るためにヤナギの樹皮を探すが、ムダ足をふむはめに。2人が留守の間、バーク島は敵のこうげきの格好の的になっていた。

ドラゴン・アイのレンズを見つけに翼の乙女の島へ向かうとちゅう、スノットはヒックの指導力を疑う。別の島では思いがけないロマンスが芽生えていた。

自分の先祖はドラミリオンを絶めつさせたハンターだったと知り、どうようしたフィッシュ。ひょっとしてドラゴンが生き残っていないか探しに出る。

今日はふたごの19才の誕生日。3つの危険な試練を行うソーストン一族認定試験を判定するため、グラフがやってきたが、イヤな予感しかしないヒック。

ある発言がきっかけで、アスティはヒックとの関係を疑問に思い始める。ドラゴン乗り達はドラゴン・アイのレンズが体についたアーマーウィングを発見。

翼の乙女の島に来たドラゴン乗り達。1ぴきのレーザーウィップの赤ちゃんに、なぜか気に入られてしまったラフ。おかげでなんと、ラフが翼の乙女に!?

用なしになったビゴは、フライヤー達に殺されかける。ビゴはドラゴン・アイとレンズをぬすんで仕返ししようとたくらみ、ヒックに無理やり手伝わせる。

増えるフライヤーのため、クローガンがデスソングでファイヤー・テールをおびき出して従わせていると知ったドラゴン乗り達は、ドラゴン救助に向かう。

夜中にパトロール中、フライヤーにおそわれてひどいケガをしたストイック。ヒックは息子としての責任とドラゴン乗りのリーダーとしての責任でなやむ。

ドラゴン乗り達は、何人かのフライヤーがヘザーの後をつけてヴァナハイムへ来たと聞く。聖なる島の場所だけは敵のリーダーに知られるのを止めければ!

ドラゴン・アイ2に5枚目のレンズをはめると、そこにはドラゴン・キングらしきもののカギが。フィッシュはすぐに、その正体と居場所に気づくが...。

ドラゴン乗り達は真のドラゴン・キングのいるところへ急ぐが、フライヤーもすでにとうちゃくしていた。ついに伝説のドラゴンに会える時が来るのか?