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Kyle ha preso la dose ma sembra non avere ancora sviluppato un potere. Shawn in coma viene risvegliato da Kyle grazie alla promicina. Nel frattempo uno studente sviluppa il potere di far fare agli altri tutto quello che vuole e riesce a prendere il controllo su tutta la città. Tom scopre, grazie a Isabelle, che Alana è stata riportata nel passato dagli uomini del futuro. Diana scopre che sua sorella April ha preso la dose e, preoccupata per lei, decide di tornare negli USA.

Tom e Diana indagano su una persone che causa delle allucinazioni. Kyle scopre che Cassie è un'amica immaginaria che solo lui può vedere la quale gli dà dei consigli e gli fa vedere un libro di profezie scritto nei primi del novecento. Secondo questo libro un messia avrebbe portato Dio in Terra e uno sciamano lo avrebbe guidato tramite le sue visioni. Cassie spiega a Kyle che lui è lo sciamano e che il messia è Jordan Collier.

Una bibliotecaria che ha come potere la proiezione astrale viene uccisa; la sua proiezione astrale però sopravvive e cerca di contattare l'NTAC per indurli a cercare il killer. Nel frattempo Isabelle che è in prigione ed ha scoperto che non può più riavere indietro i suoi poteri perché è diventata allergica alla promicina, riesce a evadere di prigione e va da Kyle.

Diana riesce a trovare sua sorella April e scopre che ha sviluppato il potere di costringere la gente a dire la verità. April e il suo fidanzato stanno ricattando una compagnia per un caso di corruzione ma il fidanzato di April viene ucciso. Tom e Diana devono scoprire chi è l'assassino e proteggere April. Nel frattempo Isabelle aiuta Kyle a decifrare un capitolo del libro scritto in una lingua sconosciuta e scopre che quel capitolo è una lista di 200 persone. Secondo il libro se queste 200 persone prendessero la dose Dio verrebbe sulla Terra. L'ultimo nome nella lista è Tom Baldwin, il padre di Kyle.

Kyle e Isabelle vanno da Jordan Collier e gli parlano della profezia. Jordan, anche se titubante, crede nel libro ma ha dei forti dubbi su Isabelle. Intanto Tom, il padre di Kyle, scoperto che il figlio è positivo alla promicina, si mette alla sua ricerca ma viene catturato dagli uomini di Jordan Collier. Kyle capisce che il padre non prenderà la promicina per il momento e si rifiuta di inietargliela a forza. Tom viene lasciato privo di sensi e quando si risveglia trova la città di Collier deserta.

Tom e Diana scoprono l'esistenza dei Marchiati, cioè 10 persone possedute da degli uomini del futuro. I Marchiati, che sono tra l'altro i creatori di Isabelle vogliono eliminare i 4400. Quando scoprono che Tom e Diana sanno della loro esistenza decidono di marchiare Tom facendolo diventare uno di loro ed impedendogli di rivelare i nomi dei Marchiati. Ma grazie ad alcuni indizi Diana crede di averli trovati. Il problema è provarlo.

Jordan Collier decide di conquistare una parte di Seattle e crea Promise City, una parte di Seattle abitata dalle persone con abilità. L'NTAC si oppone.

Tom, Diana, Maia, Shawn, Isabelle, Kyle, Jordan e il resto dell'NTAC si ritrovano rinchiusi nell'edificio dell'NTAC senza ricordarsi come ci sono arrivati. Le misure di sicurezza sono attive e per riuscire a sopravvivere devono metter da parte le loro differenze e lavorare insieme.

Richard, il padre di Isabelle la rapisce e grazie a un'acqua miracolosa cerca di farla tornare all'età di tre anni. Mentre Kyle cerca di impedirlo, Tess, senza alcun controllo, usa la sua abilità per prendere il controllo di alcune persone in un ristorante e spingere Kevin a chiamare Swan in aiuto.

Richard viene convinto da un'illusione di Lily a far tornare adulta Isabelle che viene rapita da Tom insieme agli altri marchiati, i quali le tolgono l'allergia alla promicina e le ridanno i poteri. Shawn annuncia che sta lavorando su un test con Kevin Burkhoff che avrebbe detto la gente che sarebbero morti se avessero preso un colpo di promicina.

Diana e Meghan Doyle sospettano che Tom sia diventato un Marchiato. Tom decide di uccidere uno dei 4400 che dal coma attraverso la macchina rianimatoria riesce a mandare in tilt i bancomat per rovinare economicamente uno dei Marchiati. Maia visita Promise City e riceve una regalo di compleanno inaspettato.

Diana e Meghan scoprono che Tom è realmente un Marchiato. Tom fugge ma Diana gli spara. I marchiati costringono nel frattempo Isabelle a rapire Jordan Collier. Il loro piano è possedere Collier e utilizzare la sua abilità di togliere i poteri per privarne tutti i 4400. Isabelle, pur essendo diventata buona, è costretta a obbedirgli per non morire, così rapisce Jordan Collier che viene marchiato. Nel frattempo, Shawn mette su una piccola banda di persone positive alla promicina per colpire Kevin fuori da Promise City.

Diana e Meghan, per far tornare in sé Tom, gli iniettano del polonio radioattivo in modo da uccidere l'ospite dentro di lui. Tom, tornato in sé, decide di fingersi ancora marchiato in modo da liberare Collier ma gli altri marchiati se ne accorgono e lo imprigionano. I marchiati ordinano a Isabelle di uccidere Kyle ma Isabelle ne è innamorata, e non riuscendo ad ucciderlo, decide di sacrificare la sua vita per liberare Tom e Jordan. Nel frattempo, il fratello di Shawn, Danny, che aveva preso la dose, sviluppa il potere di emettere promicina; di conseguenza il 50% delle persone con cui viene a contatto muore. Danny chiede a Shawn di ucciderlo in modo da far finire il contagio. A causa del potere di Danny quasi tutti gli abitanti di Seattle sopravvissuti sviluppano un'abilità. La serie finisce con Collier che diventa dittatore di Seattle (che cambia nome in Promise City) e con Kyle che chiede a suo padre di prendere la dose.