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マイケルソン兄弟がニューオーリンズから去って７年。ホープは父クラウスに会いたいあまり、大胆な行動を取って父親をニューオーリンズに戻そうとする。ヘイリーはホープが起こした影響を最小限に抑えようとするがすでに遅く、波紋は町全体に広がってしまう。一方フレイヤは家族が再会できないことに罪の意識を感じており、キーリンとの幸せをつかめずにいた。レベッカもマルセルとの関係に心から夢中にはなれず、葛藤していた。イライジャがそばにいないことに苦しみ、血を求めてヨーロッパ中を暴れ回っていたクラウスは、思いがけずキャロライン･フォーブスに出会う。

謎の失踪事件を機に、ニューオーリンズに向かうクラウス。ホープは父親との再会を期待する。しかし、親子を引き離していた闇の魔法が危険な姿で町全体に表れ始め、ヴィンセントはこれらの現象が何を意味するのかアイヴィーに助言を求める。一方、マルセルは派閥間の緊張が高まるニューオーリンズに戻り、フレイヤはキーリンとの将来について、ある決断をする。そしてホープは突然訪ねてきたローマンに、マイケルソン家の暗い秘密を漏らしてしまう。

マルセルに記憶を消されたばかりのイライジャは、ふと気づくと辺ぴな場所におり、自分が誰なのかまったく分からずにいた。ヴァンパイアとしての本能を抑えられないイライジャだったが、自由に暮らす美しいヴァンパイアのアントワネットに出会い、彼女に支えられて新たな人生を送る。しかし、ついに手にした平穏な時間も、クラウスとのいさかいによって脅かされてしまう。

クラウスはヘイリーの捜索が進まぬことにイラ立ち、ニューオーリンズの３つの派閥から、それぞれ１人ずつ人質を取り圧力をかける。フレイヤはサルバトーレ学校に戻ったホープの様子を見るため、ミスティック･フォールズを訪れる。ヴィンセントはクラウスの常軌を逸した行動がエスカレートしていると知り、アイヴィに助言を求める

クラウスに届いた謎めいた手がかりをもとに、ヘイリーの捜索が一歩前進する。過去にさいなまれるアントワネットは、イライジャに真実を打ち明ける。一方でマルセルは、クラウスとの関係を悪化させてしまうような決断を下す。そしてホープは自ら招いた事態を収拾するため、自分で責任を取ろうとする。

母ヘイリーを取り戻す方法を知ったホープは、自身がもたらした混乱を収束させるため、危険な行動に出る。ホープの計画を知ったクラウスは、キャロラインに助けを求める。ヴィンセントとフレイヤはニューオーリンズのスーパーナチュラルな秘密について、デクランに明かすべきかどうかで対立する。

アイヴィはクラウスを家族から引き離していた闇の魔法について、衝撃の事実をクラウスに打ち明ける。一方イライジャはアントワネットの命を救うため、意外な人たちと手を組む。

ニューオーリンズに危機が迫る中、マイケルソン兄弟は“狩りの部屋”から逃れるため、それぞれ立場の違いを超えて協力せざるを得なくなる。

ヴィンセントとマルセルとジョシュは町の平和を取り戻そうとしていたが、ヴァンパイア純血至上主義者の暴動をきっかけに、派閥間に命懸けの対立が生じてしまう。家族の再結成を試みたホープはその代償に苦しめられ、一方でフレイヤは、ついに人生を左右する決断を下す。

クラウスは、苦しむホープを普通では考えられないような方法で救おうとする。また、イライジャの過去に関係する人物が、助けを求めてやって来る。一方、マルセルは町を揺るがすようなナイトウォーカーたちに立ち向かい、ヴィンセントは自ら下した重大な決断に正面から向き合うことになる。

クラウスはホープを苦しめる謎の現象について詳しく知るため、ダヴィーナに助けを求める。フレイヤとキーリンは結婚式当日、２人の将来について苦渋の決断を下す。一方、イライジャはヘイリーとの過去の思い出に向き合うことになる。ニューオーリンズのスーパーナチュラルな秘密について好奇心を膨らませるデクランに対し、ついにマルセルはある手を打たざるを得なくなる。

急激に症状が悪化し、生命の危機にひんするホープのため、クラウスはミスティック･フォールズを訪れキャロラインに助けを求める。ホープをミスティック･フォールズに留めておくよう頼まれたイライジャは、姪のあることに気づいてしまい、胸が張り裂けそうになる。一方、特別な能力を持った子供たちのための学校、サルバトーレ学校では、アラリック･サルツマンがクラウスの計画を妨害する。

ホープの命を救うために、クラウスは必死になる。だがクラウスの計画によって、マイケルソン家の運命は永久に変わろうとしていた。感動のシーズンフィナーレ。