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サンクタムを制覇したクラークと仲間たちは、人類最後の生き残りが平和に暮らすために人々を統制してサンクタムを再建しようとする。サンクタムには“プライム”の信者と信者ではない者や“ガブリエルの子”たちが集まり、考え方の違いからいつ争いが起きてもおかしくない状況が続く。一方、オクタヴィアを失ったベラミーも、姿無き敵に連れ去られてしまう。

アノマリーに入ったエコーとガブリエルとホープは、ホープの不思議な過去を知る。湖から出たホープはディヨザとオクタヴィアと暮らしていた家に向かうと、バルドに行くための鍵を探し、ディヨザが無事か確かめるためにバルドに行くと言い出す。ガブリエルは森に放置されていた白骨死体が、かつてエリギウス計画に参加した人物のものであることに気づき、頭部に埋め込まれていた記憶装置から暗号を探る。

レイヴンが管理するサンクタムの原子炉でジェームズが恋人といっしょにいると、原子炉に問題が発生する。コンピューターでの出力調節が上手くいかなかったため、ジェームズはコーラと手動で調節しようと格納庫に入っていく。その後、レイヴンは予想外の脅威に直面する。一方、ラッセルの火刑当日、クラークはサンクタムの派閥争いを解決するためにある決断を下す。

謎の部外者がやって来る。彼らは、「人類最後の戦いに勝つにはクラークが必要で、クラークを迎えに来たと言う。クラークは行方不明になった仲間を連れ戻すため、彼らのリーダーに会いに行くが、すでにペナンスから移動した後で見つからなかった。クラークはレイヴンやジョーダンたちと共に仲間を救出しに行くことを決意し、ガイアは残ってマディを守る。

オクタヴィアとディヨザは、惑星バルドに連れて行かれる。ディヨザと引き離されたオクタヴィアは、隙を狙って逃走し、ちょうど使徒が降りてきたエレベーターに乗り込み、全力で脱出しようとするが、姿を消していた使徒に殴られて気を失ってしまう。一方、サンクタムではエモリが酒場に立てこもる信者を説得しようとするが、放射能が体内に残っており動けない。そこでマーフィーがダニエルになりすまし、信者を説得しに行く。

ディヨザは記憶を取り出すための拷問を受けていたが、隙を狙って脱出し、助けに来たホープやオクタヴィアと再会する。一方、サンクタムでは武器庫から銃が盗まれる。インドラは、マディを総帥として民の前に立たせようとする。そんな中、仲間を救いに惑星ナカラに到着したクラークたちは、仲間と会えるどころか、その惑星は恐ろしい場所であることを知る。

エコー、オクタヴィア、ホープ、ディヨザは、２人ずつに分けられて投獄される。ホープは脱出する方法を考えるが、ディヨザはホープが助けに来たことが気に入らず、不満そうな顔をする。一方、マーフィーとエモリは、仲間を集めているインドラに代わりラッセルの監視と、サンクタムのまとめ役という任務を与えられる。

クラークが新たな敵に立ち向かう中、地球を滅ぼした核ミサイルの秘密が判明する。囚人の若者が地球に送られた約100年前、地球は核ミサイルによって滅び、110億人もの命が失われた。しかしそれはビル･カドガンが計算していたことで、レベル12の人類のみがシェルターに入れるようになっていた。一方ベッカは、放射線に対する免疫を付けられる薬の研究をする。シェルターの中では、未来に絶望する人々が自殺するようになっていた。

オクタヴィア、エコー、ホープ、ディヨザは、アンダースの指揮下で使徒として訓練され、バルドの使徒になるために母性愛を捨てることを強制される。一方、ニッキーを先頭に、囚人たちは30人の人質を取って宮殿に立てこもる。ニッキーは放送で、マーフィー、ラッセル、レイヴンを呼び出し、放送を聞いたインドラも戻る。マーフィーとインドラは緊迫した状況を和らげるために、ある交渉をする。

正体を現したシェイドヘダことラッセルは、総帥と名乗り、ひとつの民を支配する。マーフィーたちが怪我人を救出している間に、ラッセルはマディの所に向かい、従うか死かの選択を迫り、従属させる。そんな中、インドラは“総帥の座”をめぐりシェイドヘダと対立する。一方、使徒になったエコーはレヴィットを拷問してジェム９の在り処を聞き出し、惑星バルドの人間を1人残らず殺そうとしていた。

ベラミーは宇宙のどこにいるのか？ 彼はストーンが開いた時にドゥセットという使徒を巻き込みながら、エセリアという星に飛ばされていた。エセリアには森が広がり、遠くにはキノコ形の巨大な岩々が立ち並んでいるのが見える。彼は広大な景色を前に戸惑うが、何かがあると気づき、前に進む。草についた血痕をたどって行くと、洞窟の中でドゥセットが倒れていた。

サンクタムでは闇の総帥が新たなリーダーとなり、マーフィー、エモリ、囚人や“ガブリエルの子”らに「従うか、従わないか」と問う。インドラはマディを救うためにシェイドヘダに跪くが、心の中では決して彼を総帥と認めてはいなかった。一方、クラーク、オクタヴィア、レイヴン、エコーは、新たな敵と戦う。マディや信者たちは闇の総帥の手から逃れるため、原子炉室に隠れる。

赤き陽がクラークの計画を頓挫させる。

クラークと仲間たちは、これまでに起こったすべての出来事を思い返し、新たな脅威が迫っていることに気づく。

クラークとオクタヴィアは、使徒たちが望みをかなえようとした時、決死の救出作戦を開始する。

いくつもの戦いや犠牲を乗り越え、ついにクラークと仲間たちは最後の戦いに挑む。果たして、人類は自らの価値を高めることができるのだろうか？