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2025年４月、沖縄・磐戸島。少年フカイ・アオは、幼なじみのアラタ・ナルと一緒にいた。不思議な夢を見たとアオに告げるナル。ナルと別れ海辺へ降りてきたアオは、飛行不能になったＦＰにひかれそうになる。ＦＰから飛び出してきたのは運び屋のガゼル。ガゼルは日本軍から依頼を受けたあるブツを運搬中だった。 アオとガゼルが口論をするうちに、海に巨大な光の柱が現れるのを目撃する。スカブバーストの予兆現象だ。その光が消えたと同時に、巨大なスカブコーラルが浜辺に出現した。ナルを守るためとって返すアオ。その時、アオは既にブレスレットを手にしていた。それは、ガゼルが運ぼうとして落としていったブツの一つだった。

スカブコーラルによるスカブバーストの危機。そしてシークレットの襲来。それは10年前に沖縄本島を襲った危機の再来だ。混乱の中、ブレスレットの紛失に気づいたガゼルは改めてアオに接触。アオを連れて依頼主の乗る日本軍特命輸送艦「しもきた」に乗り込もうとする。その時、シークレットがしもきたを狙ってビームを発射。 爆発に巻き込まれたガゼルのＦＰからアオは放り出される。その時、アオは甲板におかれた日本軍のＦＰ、マーク・ワンのカバーを掴む。そしてアオの手にしたブレスレットこそ、そのマーク・ワンの鍵だった。島をシークレットから守るためアオはマーク・ワンを起動させる。その時モニターに浮かぶ文字。「WELCOME HOME EUREKA」。

マーク・ワンと呼ばれるＩＦＯ、その名前はニルヴァーシュ。島の洞窟にニルヴァーシュを隠したアオは、ナルの父・ミツオと出会い拘束され、カズユキの道場へと連れて行かれる。カズユキは語る。13年前、謎の妊婦が空から落ちてきた。その女を助け、かくまったのが医師のフカイ・トシオ。その彼女から生まれたのがアオだった。そして10年前にスカブコーラルが出現し、スカブバーストが起きる。 青色の髪の彼女が、スカブコーラルを呼び、海巨人（うみきょんちゅ）を怒らせたのではないか。その噂は根強く磐戸島の島民に信じられてきた。チーム・パイドパイパーのレベッカは、沖縄自衛隊の幹部に、再びシークレットが襲来すると説くがなかなか信じてもらえない。またイビチャは、ニルヴァーシュを動かしたのがアオという少年であることを知る。

新たなシークレットが出現し、チーム・パイドパイパーは戦闘を開始。ニルヴァーシュに乗り込んだアオも戦いに向かうが、すぐにピンチに陥ってしまう。

チーム・パイドパイパーへの参加を決め、スイスへと向かうアオ。一方、トリトン号に密航していたガゼルたちは、ゲネラシオン・ブルの社長と面会する。

カリブ海でシークレットと接触するも、次々と撃墜されるチーム・ゴルディロックス。救援に向かうアオたちだが、暴風に阻まれ近づくことすらできない。

ゲネラシオン・ブルの本社前に現れた謎の人物・トゥルース。次々と姿を変えるトゥルースは警備員をなぎ倒し、社内に乗り込む。彼の目的は一体何か?

トゥルースを追跡しようとするも、止められるアオ。一方、独裁国家・ファイサルアラビアにスカブコーラルが出現。早速、出動するアオたちだが...。

日本政府が人工的にスカブバーストを起こす実験に乗り出していると聞き、現地に向かうアオたち。その頃、ガゼルやトゥルースも日本に向かっていた。

アメリカにスカブコーラルが出現。出撃したアオたちは政治の壁に阻まれ、隣のメキシコ領で待機することに。レベッカはアリゾナ州知事と交渉にあたる。

ミラーの素性を追って、アメリカへと赴いたガゼルたち。一方、アオたちはスカブコーラルが現れたオーストラリアへ。そこで再びトゥルースと遭遇する。

人工衛星の軌道近くにスカブコーラルが出現した。クォーツの蓄積地でもあるプロテウス号へと向かう一同。アオはこれまでと勝手が違うことに戸惑う。

月光号に乗り込み、なんとか地球へ帰還を果たしたアオとエウレカ。月光号への調査が進むなか、エウレカが遠未来からやって来た可能性が浮かび上がる。

トゥルースと戦うエウレカとアオ。海の向こうに現われた光の柱を目にして、アオはエウレカを元の世界に戻す方法を思いつく。だがその前に新たな敵が。

人型に進化しつつあるシークレットと、その対応に追われるチーム・パイドパイパー。さらには、世界中のプラントコーラルが再び活性化を始める事態に。

シークレットを全滅させる作戦"ポラリス"が発動するも、苦悩するアオ。一方のナルはスカブを守るため、もう一機のニルヴァーシュで戦いを続ける。

アオが放ったクォーツ・ガンの影響は、過去にも及んでいた。クォーツ・ガンの強力すぎる力にうろたえるアオ。ハンは彼に、ヨハンソンの存在を教える。

強力すぎるクォーツ・ガンと自分の身柄を、アメリカ軍に委ねる決断を下したアオ。彼の決意に心揺れるフレアとエレナは、迷った末にある行動に出る。

親会社のビッグ・ブルー・ワールドとの決裂を決意するブラン。しかし連合軍は、ゲネラシオン・ブルが保有するクォーツとの押収を宣言。対立が深まる。

ゲネラシオン・ブルが連合軍に包囲された。地下の爆発とともにブランとも連絡が取れなくなり、動揺が広がる。そんななかアオが下した決断とは...。

ゲネラシオン・ブルは日本軍との協力体制を確立。一行を離れたエレナが連合軍に赴く一方、ナルのもとには同じコーラルキャリアの人々が集まり始める。

カノンと一体化し、ニルヴァーシュに襲い掛かるトゥルース。引き起こされたトラパーの大波に翻弄されるアオは、ナルのいるスカブコーラルに墜落する。

トゥルースのカノンによって、攻撃を受ける沖縄の町。ナルに導かれたトゥルースはスカブと一体化。さらにはナルの制止にも耳を貸さず、暴走を始める。

ニルヴァーシュspecV3に乗っていたのは、世界からスカブを消すために現れたアオの父・レントン。さまざまな思いを乗せ、最後の決断が下される。