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携帯に届いた謎のメール。その“未来を決めるゲーム”に何故か参加しなければならない気がして、拓也は駅へと急ぐ。駅の地下ターミナルへと着いた拓也は、そこで奇妙な形の電車へと乗り込む。車内には好奇心から乗り込んだ泉と純平、いじめっ子に無理やり乗せられて泣いていた友樹の3人もいた。拓也たちの持つ携帯はデジヴァイスへと形を変え、電車は長いトンネルを抜けて異世界デジタルワールドへと到着する！

スピリットを手に入れた拓也は伝説の十闘士・アグニモンへと進化したが、自分のしたことに呆然となっていた。彼のデジヴァイスからデジコードが開放され、失われた大地の一部がよみがえる。喜ぶデジモンたちの案内で、街を見物する拓也たち。そのころ輝二も同じように謎の声に導かれ、別のトレイルモンに乗ってこの街へと到着していた。一方、デジタルワールドから一刻も早く帰りたい友樹と純平は別行動をとってしまい…。

デジタルワールドで冒険を続けることを決めた拓也たちに、謎の声からの指示が届く。その言葉に従って“森のターミナル”を目指して線路沿いを進むが、崖によって道が途絶えてしまう。しかし崖の下で明かりを見つけ、一行はそこへ降りてゆく。明かりのもとには伝説の十闘士の壁画があった。拓也たちに伝説を語り聞かせるボコモン。そこへ古代遺跡の番人・キャンドモンたちが現れ、なぜか拓也たちに攻撃を仕掛けてきた！

線路沿いを歩いていた拓也たちだったが、途中で道が二つに分かれていた。どちらの道に行くかで口論になり、別行動をとる拓也と友樹。森の中へ進んでいった泉たちは、「そよ風村」という名の駅に着き、住人であるフローラモンたちから手厚い歓迎を受ける。今は寂れてしまった村も、かつては有名な観光名所だったらしい。泉はお礼に村の建て直しに協力することを決めるが、そこにマッシュモン3兄弟が襲ってきた！

拓也たちは「風のファクトリー」という工場にたどり着いた。そこにいたコクワモンたちは無理やり働かされているらしい。拓也たちはコクワモンを解放するために戦うことを決意するが、未だにスピリットを手に入れていない純平は面白くなく、戦いに参加しないことを決める。その夜、戦いを仕掛けたアグニモンたち。ところが工場長のスナイモンは強敵で、思わぬ苦戦を強いられる。そんな時、純平が戦いの場に姿を現した！

お金がないため食事も取れない拓也たちは、「助っ人募集メシ食べ放題」の看板に惹かれて、さらわれたカラツキヌメモンの娘たちの救出に手を貸すことにする。合流した輝二も一緒だ。しかしカラツキヌメモンたちは、拓也たちが伝説の十闘士だと知ると態度を一変させ、眠っているところを捕らえて崖から吊るしてしまう。混乱する拓也たちに、カラツキヌメモンの長老は、娘たちを誘拐した犯人・グロットモンも伝説の十闘士だと告げた！

ギガスモンの攻撃で離ればなれになった子供たち。拓也、輝二、友樹の3人は空を飛ぶおもちゃの国へと飛ばされる。友樹は沢山のおもちゃを見て、楽しそうに遊び始める。友樹を厳しく叱りつける輝二。拓也は年下に対しての意見の違いから、輝二と激しい口論を始める。その隙を突き、ワルもんざえモンが友樹をさらっていった。後を追う拓也と輝二はパンダモンから、ここに住むトイアグモンが人間の子供に復讐しようとしていることを聞かされる…。

緑の草原を歩き続ける純平、泉、ボコモンとネーモンたちは、偶然出会ったデジモン小学校のトゲモン先生から誘われて小学校へと向かう。純平と泉はそこで、みんなから仲間外れにされているトゲモンに気付く。みんなと仲良くさせようとする純平に対し、泉は帰国子女が原因で冷たくされた経験を持つせいか否定的だ。友達とケンカをして学校を飛び出すツノモン。後を追った純平と泉に、ツノモンは仲間外れにされるようになった原因を語り始める…。

歩き疲れて野宿をしていた拓也たちは、ボコモンの本に隠されていたスピリットの秘密を知る。スピリットには人型と獣型があり、拓也たちはまだ人型に進化できるだけだったのだ。対グロットモンの光明が見えて喜ぶ一同。その時、月が暗雲に覆い隠され、木の幹に人間世界の映像が映し出された。映像で自分の母の姿を見て、友樹はホームシックにかかる。暗く沈む友樹の心に、バクモンの黒い煙が忍び込んでゆく…。

拓也たちに黙って単独行動をとる輝二は、デジタルワールドのガキ大将と言われるゴツモンと出会う。ゴツモンはこの地に眠る伝説の闘士のスピリットを探していた。そこにグロットモンが現れ、ヴォルフモンが戦いを挑む。だが、ギガスモンのパワーに押され、危機一髪のところをゴツモンに救われる。さらに追いついてきた拓也たちもギガスモンと戦うが、4対1でも力及ばず、泉の持つスピリットが奪われてしまう！

グロットモンに奪われた泉のスピリットをどうするかで、拓也と純平の意見が分かれた。ボコモンは占い師のシャーマモンに今後の行動を占ってもらおうと提案。だがそこへ、またしてもグロットモンが襲ってきた。輝二が奇妙な術で身体の自由を奪われ、拓也たちは大苦戦を強いられる。そしてついに、友樹の持つスピリットまでが奪われてしまった。この危機的な状況に、火のビーストスピリットの闘士・ヴリトラモンが姿を現す。敵なのか？　味方なのか？

ヴリトラモンのスピリットを手に入れた拓也だったが、その荒ぶる魂を制御できず、本能のままにガルムモンとブリッツモンに襲いかかる。だがそんなヴリトラモンを恐れずに語りかける友樹の勇気が、荒ぶる魂を静めて拓也本来の心を取り戻すことに成功させる。しかし安心したのも束の間、再び現れたグロットモンの罠で輝二たちが沼へと沈められてしまう。戦えるのは拓也だけ。果たして彼は、自分自身でヴリトラモンの力を制御することができるのか!?

ついに拓也たちは「森のターミナル」に到着した。行く手に立ち塞がる障害が各々のデジヴァイスによって開かれ、森の奥にある城が姿を現す。その城にいたソーサリモンの案内で、拓也たちは眠りについていたセラフィモンをデジヴァイスを使って覚醒させる。セラフィモンは目覚め、拓也たちにデジタルワールドの過去の歴史を語る。そこにグロットモンが、仲間の悪の闘士たちを引き連れて現れた！

拓也たちはメルキューレモンによってセラフィモンのデジコードを奪われた挙げ句、逃げることしか出来なかった。しかしデジタマだけは守り通し、ボコモンのハラマキの中で育てることに決める。彼らの逃げ込んだ洞窟にはホエーモンが閉じ込められていた。ホエーモンと会話を交わしていると、グロットモンとアルボルモンが襲いかかってきて戦闘開始。傷付いた身体で戦う純平を助けようと、ホエーモンが海水を放つ。その中から、雷のビーストスピリットが現れた！

悪の十闘士の中でただ一人ビースト進化できないラーナモンは、自分のファンクラブを利用してビーストスピリットを探させていた。偶然拓也たちを見つけたファンクラブのトーカンモンたちは、デジヴァイスを奪うため、海の家を利用して海水浴を楽しむように勧める。その思惑通り、拓也たちは更衣室に置いたデジヴァイスをまんまと奪われてしまう。ただ一人難を逃れた泉だったが、水辺での戦いを最も得意とするラーナモンと戦うことになってしまう！

ラーナモンはカルマーラモンに進化したが、ビーストスピリットを制御できずに撤退した。それを見たトーカンモンたちは幻滅し、デジヴァイスを売るために秋葉マーケットに向かう。後を追う拓也たちだったが、渦の影響でトーカンモンが小休止する島に近付けない。ゴマモンの協力で何とか島に近付いた時、ビーストスピリットの制御法を覚えたラーナモンが襲いかかってくる。泉が一人で立ち向かうものの、渦の中に落とされてしまう！

秋葉マーケットへとやって来た拓也たちは、それぞれ手分けをしてトーカンモンたちの足取りを追う。友樹がナノモンの店でデジヴァイスを発見。ところがナノモンは自分の持ち物だと言う友樹を信用せず、貴重なお宝となら交換をしてやってもいいと条件を出す。仕方なくお宝を探す友樹は、偶然トーカンモンを見つけるが、優しさにつけこまれて逃げられてしまう。一方、デジヴァイスがあることを知ったアルボルモンは、ナノモンの店に姿を現す！

オファニモンの言葉に従い、「バラの明星」を目指すことになった拓也たち。トレイルモンに乗って進んでいたが、突然途中の街で降ろされてしまう。今日は年に一度のシッポー祭の日で、祭りの目玉であるトレイルモンレースが開催されるらしい。しかし荒くれ者のワーガルルモン黒が出場すると聞き、トレイルモンのパートナーデジモンは恐れをなして参加を取り止めてしまう。優勝商品があると聞いた拓也たちは、代わりに参加することを決めるのだが…。

トレイルモンレースに優勝した拓也たちは、バーガモンの村に招待された。ところが村は、突然現れた巨大デジモンに襲われて廃墟と化していた。しかもハンバーガー屋の店長が連れ去られてしまったらしい。美味いハンバーガーを作れば店長を解放すると言われ、拓也たちは不慣れなハンバーガー作りに挑戦する。一生懸命作った友樹のハンバーガーが認められ、敵のアジトに侵入成功。そこで待っていたのはペタルドラモンだった！

「バラの明星」を目指すトレイルモンが、突然拓也たちを降ろして去っていった。この先にある闇の大陸に入ることを恐れたらしい。闇の大陸は神秘のベールに包まれ、調査に行って帰ってきたデジモンはいない。回り道を主張するボコモンに、拓也は今まで困難を乗り越えてきた自信から、このまま進むことを決める。闇の大陸に入るとアルボルモンが襲ってきた。戦う拓也たち。だが、アルボルモンとは別の謎の闘士が闇の中に潜んでいることには、全く気付いていない…。

闇の闘士・ダスクモンは、ビーストスピリットを失ったアルボルモンを簡単に殺してしまった。その冷酷さと強さに危険を感じた輝二は、隙を見てみんなを撤退させる。だが、輝二の慎重な行動を弱気だと感じた拓也は、打倒ダスクモンの作戦を立ててみんなを納得させようとする。しかしダスクモンと剣を交え、その底知れぬ実力を体感した輝二は、あくまでも拓也と衝突する。ダスクモンの魔の手は確実に近づいてくる…。

ダスクモンに敗北して完全に打ちのめされた拓也は、闇のトレイルモンに乗って元の世界へ逃げ帰ってきた。だがその体は、人間でもデジモンでもない半獣半人のような姿に変わり果てていた。ひとまず家へと向かった拓也は、そこでもう一人の自分の姿を見る。初めてデジタルワールドに行った日に、時間の流れが戻っていたのだ。拓也は過去の自分がデジタルワールドに行かないよう、工作を試みるのだが…。

拓也がデジタルワールドに戻ってきた。アグニモンとなって仲間を捜すうちに、いつしか今までには感じなかったデジモンとしての潜在能力に目覚めてゆく。一方、囚われの友樹、泉、純平を救おうとする輝二は、傷を負った上にメルキューレモンとラーナモンとの2対1の戦いを強いられていた。ボコモン、ネーモンと合流し、戦いの場へと駆けつけたアグニモン。しかし何故かヴォルフモンをすぐに助けようとせず、何かが訪れるのを待っていた…。

闇の大陸での冒険を再開した拓也たちは、突如奇妙な場所へと迷い込んでしまった。そこで仲間からはぐれてしまった純平に、ボルケーモンが襲いかかってくる。ボルケーモンはただ戦うだけでなく、巧みな話術で純平の心にも攻撃を仕掛けてくるが、進化した純平によって浄化される。しかし、再び純平をなじる声が聞こえてきた。現在の純平だけでなく、過去のトラウマを知るその声の主は、黒い体を持つブリッツモンだった！

拓也たちの閉じ込められた不思議な空間。そこは伝説の十闘士・セフィロトモンの体内だった。十闘士のスピリットに対応したフィールドに拓也たちをバラバラに閉じ込め、有利な状況で戦おうというメルキューレモンの作戦らしい。火のエリアで一人っきりで不安な友樹の前に、アシュラモンという親切なデジモンが現れる。友達になろうというアシュラモンに友樹は心を許す。だがそれは、狡猾なアシュラモンの罠だったのだ！

自分がデジタルワールドで一番美しいと思っているラーナモンは、その存在をおびやかす泉を抹殺しようと、ファンクラブの会員であるハニービーモンたちに罠を仕掛けさせる。しかしハニービーモンたちは、ドジを繰り返すうちに泉と仲良くなってしまう。業を煮やしたラーナモンは、食べると恐ろしい幻覚を見てしまう“幻惑のリンゴ”を泉に食べさせる…。

純平、泉、友樹はセフィロトモンの体内から無事に脱出。しかし入れ替わるように、ダスクモンが輝二を追ってセフィロトモンの中に入ってゆく。以前の戦いで輝二に心を乱されたダスクモンは、その原因を探ろうと輝二の記憶を覗く。その途中でまたも混乱して苦しみだすが、ケルビモンの言葉で平静を取り戻すと、圧倒的な力で輝二を追いつめてゆく。輝二の危機に、ボコモンの持つ卵が突然輝き始める！

セフィロトモンの中に一人残る拓也の前に、メルキューレモンが姿を現す。メルキューレモンは圧倒的な攻撃力に加え、スキャンしていたセラフィモンのデータを使い、その力と身体を我が物としてしまう。手も足も出ずに倒れてしまう拓也。しかし、セラフィモンの卵がふたたび輝きはじめた。拓也はその力を得て奇跡のダブルスピリットを果たし、アルダモンへと進化する！

拓也たちはメルキューレモンを浄化して仲間たちと合流。セラフィモンの卵からパタモンも生まれ、一同は大喜びだ。だが、今まで動かなかったセフィロトモンが突如として行動を開始する。セフィロトモンが拓也たちを自分の体内で戦わせた真の目的は、十闘士の技をコピーすることだったのだ。純平たちは自分たちの技を使われて大混乱に陥り、すっかり自信をなくして逃げ出してしまう。執拗に後を追うセフィロトモンの脅威に、純平たちは次第に身も心も闇に覆われてゆく…。

ベオウフルモンとダスクモンはお互いの存在に疑問を抱きながらも、一進一退の戦いを繰り広げながら移動していた。拓也たちはパタモンの不思議な力に導かれて後を追うが、ケルビモンの妨害によって行く手を阻まれてしまう。ケルビモンはダスクモンの心を乱す原因であるベオウルフモンを抹殺するべく、封印されていた闇のビーストスピリットを開放してしまう。そうしてついに、闇のビースト進化を遂げたベルグモンが姿を現した！

ベルグモンは自分の記憶に混乱して戦場から飛び去り、拓也たちは一人残された輝二とようやく合流を果たした。しかしベルグモンの正体が気になる輝二は、またしても一人で後を追ってしまう。拓也は輝二を追いかけ、純平と泉と友樹が後に残される。三人は目的地である“バラの明星”の情報を得るために周辺を探索するうちに、いつしか“トレイルモンの墓場”と呼ばれる場所へとやって来ていた。そして、死を間近に迎えたトレイルモンの老アングラーと出会う…。

ダスクモンは自分が輝二の双子の兄・輝一だということを思い出し、戸惑いの心を隠せずにいた。しかしケルビモンによって苦悩を憎悪へと変えられ、戦いの場に戻ってくる。ダスクモンが自分の兄であること、死んだと思っていた母が生きていたこと…衝撃の事実に打ちのめされ、輝二は戦意を喪失してしまう。しかし駆けつけた拓也が、輝一を邪悪なスピリットから開放できるのはお前だけだと一喝。我に返った輝二は、運命に立ち向かうことを決意する！

輝一は邪悪な闇のスピリットから開放され、自分自身を取り戻した。しかし輝二は兄弟がいきなり現れたことに困惑し、なかなか気持ちの整理をつけることが出来ない。拓也たちの経験を聞いて何とか平静さを取り戻してゆくが、そこにケルビモンが現れる。強力な攻撃に倒れるアルダモンたち。闇へと戻るように言うケルビモンに、輝一は自分は変わったと宣言する。彼の強い想いに応えるように、デジヴァイスが現れた！

拓也たちはついにバラの明星にたどり着いた。そこにはケルビモンの城があり、デジタルワールド全土から大量のデータが集められていた。アグニモンたちは門番のファントモンを倒して場内に侵入、ゴートモンによってオファニモンの幽閉場所へと案内される。オファニモンは数々の苦難を乗り越えてやって来た拓也たちに感謝の言葉を述べると、今に至るまでの経緯を説明し始める…。

ケルビモンの目的は、デジタルワールド全土から集めたデータと伝説の十闘士のスピリットを自分の力として吸収し、より強大なパワーを得ることだった。六闘士はケルビモンとの戦いをアルダモンとベオウルフモンに任せ、残りのメンバーでオファニモンの監獄を破壊しようと試みる。しかしケルビモンの想像を絶する戦闘力の前に、なすすべもなくスピリットを奪われてゆく。絶体絶命の窮地に、オファニモンが決死の覚悟を固めてケルビモンに立ち向かう！

オファニモンの最後の力によって、拓也と輝二のデジヴァイスは更なる進化を遂げた。そして全員の心が一つになった時、伝説の十闘士のスピリットの力によって新たなる闘士・カイゼルグレイモンとマグナガルルモンが誕生する。その力は三大天使デジモンであるケルビモンをも圧倒し、必殺技の光の中に消し去ってしまう。まだ完全にケルビモンを倒したわけではないが、ホッと安堵の表情を見せる一同。だがその背後には、早くも不気味な影が迫っていた…。

デジタルワールドのデータが急速にケルビモンの城へと流れはじめた。ケルビモンがそこにいることを確信した一同は、最終決戦を決意する。純平たちは拓也と輝二にスピリットと自分たちの想いを託し、カイゼルグレイモンとマグナガルルモンを送り出す。しかし待ち受けていたケルビモンは、圧縮したデジタルワールドのデータを吸収し、これまで以上の戦闘力を手に入れていた…。デジタルワールドの運命をかけた決戦が始まる！

激闘の末、拓也たちはついにケルビモンを倒した。しかし、デジタルワールドの虫食いだらけの大地は何も変わらない。原因を突き止めようと山に向かった拓也たちは、そこでバロモンと出会った。バロモンによると、ケルビモンが悪に染まった原因はルーチェモンにあるらしい。ケルビモンはルーチェモンによって、復活のためのデジコードを集めさせられていたというのだ。驚く拓也たちの前に、新たなる脅威・ロイヤルナイツが現れる！

拓也たちはロイヤルナイツの攻撃によって歪んだ時空に引きずり込まれ、デジタルワールドに三つある月の一つまで飛ばされてしまった。何とかデジタルワールドに戻ろうと試行錯誤するものの、良いアイディアは浮かんでこない。かつてバーガモンの仲間たちが使っていたロケットを再利用するしかなさそうだ。月にいるデジモンたちの協力を得て、帰還の準備を整える拓也たち。危険な電磁ストリームを抜け、無事デジタルワールドに戻ることが出来るのか？

月からの帰還を果たした拓也たちは、鋼のエリアへとやって来た。到着早々、山賊のサジタリモンが現れて身構える一同。しかしそこにエンジェモンを連れた4人の人間の子供たちが現れ、サジタリモンを追い払った。驚く拓也たちが話を聞くと、その4人もオファニモンに呼ばれた子供で、帰るように言われたにも関わらずデジタルワールドに居残っているのだという。しかもその中にいた勝春と鉄平の2人は、友樹には因縁の相手だった…。

勝春たち4人と友樹が、突如現れたロイヤルナイツにさらわれてしまった。ロイヤルナイツの行く先が豆の木村だと聞いた拓也たちは、トレイルモンに乗って後を追う。豆の木村で囚われの身となった友樹たちは、同じ捕虜であるマメモンたちに出会っていた。かつてマメモンたちは勝春たちから豆をもらい、それが芽を出し大きな木になるまで育てた。その木のデータをスキャンできないロイヤルナイツは、キーとなる部分の秘密を知りたがっているらしい…。

拓也たちは“始まりの町”にやって来た。死んでいったデジモンのデータが戻り、デジタマとして新たな命をさずかる場所だ。一行は町を守るスワンモンと共にデジモンの赤ちゃんと接し、デジタルワールドを守りたいという気持ちを新たにする。そこにロイヤルナイツが現れた。ルーチェモンは命の輪廻さえ消滅させ、新たな世界を作ろうと考えていたのだ。あまりに非道な行為に、拓也たちの正義の心が燃え上がり、信じられない奇跡を起こす…。

ボコモンの故郷である“炎の町”が狙われている！　拓也たちが報せを聞いて駆けつけるると、隣にあったはずの緑の森は既にスキャンされ、ターミナルは避難してきたデジモンたちであふれていた。絶望感ただよう避難デジモンたちを、拓也たちは前向きになれと叱咤する。そこにロードナイトモンの手下・スカルサタモンが町を制圧しようと現れた。一同は心をひとつにして、強力な敵に立ち向かう！

ゴツモンはロイヤルナイツの手下であるナイトモン軍団に一人で立ち向かい、絶体絶命の危機に陥っていた。輝二たちはゴツモンを救い出すものの、デジタルワールドに残されたエリアは三ヵ所だけとなってしまっていた。残りの場所を死守するべく、誓いを交わす拓也たち。一行はゴツモンを加えて森のターミナルへと向かう。そのころロイヤルナイツは、結界によって守られているセラフィモンの城を前に、攻略のための策を練っていた…。

アキバマーケットにある氷のエリアのデータを守るべく、拓也たちは迎撃態勢を整えていた。住民を避難誘導する泉、データをスキャンさせないようにシャッフルする純平、戦いの役に立てようと投石器を作る友樹…。それぞれが今できることをやろうとしていた。そしてついに、ロイヤルナイツが姿を現した。立ち向かうカイゼルグレイモンとマグナガルルモン。戦闘の流れ弾に吹き飛ばされた輝一は、偶然にも自分に隠された秘密に気付いてしまう！

デジタルワールドに残された最後の場所・“光のエリア”。そのデータはオファニモンの城にあった。デジタルワールドを救おうと、カイゼルグレイモンとマグナガルルモンは気迫を武器にロイヤルナイツを追い詰めてゆく。しかし勝てると思った瞬間、地中からの閃光に吹き飛ばされ、データのキーであるネフェルティモンをスキャンされてしまう…。そしてデジタルワールドは消滅した。ついにルーチェモンの封印が解かれてしまったのだ！

拓也たちはトレイルモンに乗って、崩壊したデジタルワールドから月へと撤退した。そこでオファニモンやケルビモンの生まれ変わりである赤ちゃんデジモンたちと触れ合い、最後まであきらめずにロイヤルナイツに立ち向かおうと心に誓う。そして始まった月面での激闘。カイゼルグレイモンとマグナガルルモンは今度こそ勝利を掴み、ロイヤルナイツの身体にデジコードが浮かんだ。それをスキャンしたのは…。

フォールダウンモードへと進化したルーチェモンの攻撃によって、三つの月が崩壊した。拓也たちはパタモン、ブロットモン、ロップモンの助けを得て難を逃れ、ルーチェモンを追ってデジタルワールドのダークエリアへと向かう。人間界へ攻め込もうとするルーチェモン。六闘士は阻止せんと戦いを挑むが、歯が立たずに返り討ちにあってしまう。光と闇を一つにすれば勝機があるかもしれない…。そう思った輝一は、捨て身の行動に打って出た！

輝一の犠牲をきっかけに、拓也と輝二と十闘士のスピリットが融合して最強の闘士が誕生した。その名はスサノオモン。こうして始まった最終決戦は一進一退の攻防を繰り広げたが、スサノオモンがルーチェモンの必殺技を破り、自らの必殺技でルーチェモンを打ち倒した。ルーチェモンを浄化するスサノオモン。戦いはこれで終わったかに思えたが、邪悪なデータはスキャンされず、サタンモードへと変化してしまった！

人間界へと到達したルーチェモンを止めようと戦いを挑んだものの、その不死身の身体にはダメージが与えられない。悔し涙が止まらない拓也たちの前に現れたのは、アグニモンたち伝説の十闘士だった。ようやく出会えたもう一人の自分。拓也たち五人と十闘士は新たな闘志を燃え上がらせ、エンシェントスピリットエヴォリューションによって最強のスサノオモンへと進化した。そして彼らは、破壊本能で動くサタンモードに最後の戦いを挑んでゆく！