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異世界より突如現れた、異形の敵「セイレーン」。一度は結束し外敵を退けたはずの人類は、理念の違いから二つの陣営に分裂していた。その一つ、アズールレーンの新基地に配属したラフィーとジャベリンは、マントに身を包んだ謎の少女・綾波と出会う。それは新たな戦いの予兆だった。

重桜の攻撃を退けたアズールレーン基地。何とか基地に帰還したジャベリン達だったが、綾波のことが忘れられない。そんな中、航海中だった妹のホーネットたちが襲撃を受けたことを知ったエンタープライズは怪我を押して救出に向かおうとする。

エンタープライズの窮地を救った「メイド」のベルファスト。彼女は女王エリザベスからエンタープライズの監察を命じられていた。一方、この戦いについて悩むジャベリンをラフィー達は浜辺へと連れ出す。水着で楽しんでいる少女たちを目の当たりにしたエンタープライズは、ベルファストに自分の心情を語りだし――

基地に帰還した重桜艦隊の一行。綾波や瑞鶴もまた彼女たちの仲間の元に戻っていた。そんな中、重桜の持っていた黒いメンタルキューブを調査するため、ロイヤルのスパイとして潜入調査中のシェフィールドとエディンバラは、基地の深部で赤城とセイレーンの密談を目撃する

重桜基地を脱出したシェフィールドとエディンバラは、どさくさに紛れて付いてきた明石と廃墟島に立てこもる。エンタープライズやベルファストらアズールレーンの救援部隊も到着し、海域は一触即発の状態となる

レッドアクシズとセイレーンの繋がりに思い当たったアズールレーン司令部。分析を急ぐ中、黒いメンタルキューブは何故かエンタープライズに反応する。一方、皆で大浴場へと向かうアズールレーンの少女達だが、ユニコーンには気になることがあるようで……

両陣営の間で大規模な戦闘が勃発。ユニオンとロイヤルの連合艦隊は嵐の中、セイレーンによって作られた暗黒界域での戦いを余儀なくされる。激しい争いの中で、エンタープライズは再び赤城・加賀と激突する。

激しい戦闘の後、行方不明となったエンタープライズと赤城。捜索が続く中、暗黒界域の空間は大きく乱れ、両陣営は撤退戦を強いられる。身を挺して重桜を守ろうとする綾波を、ラフィーとジャベリンは救い出そうとする。一方で今まで事態を静観していたセイレーンが、本格的に動き出そうとしていた。

捕虜としてアズールレーンに連れてこられた綾波。見張り役となったのはラフィーとジャベリンだった。二人と共に基地を回ることになった綾波は身構えるが、少女達は優しく迎え入れる。一方、エンタープライズは、まだ戦いのショックから立ち直れずにいた。

オロチ計画をめぐり、激しく意見が対立する重桜内部。夜桜の下で加賀は一人、赤城と天城との過去に思いをはせていた。一方、謎の悪夢に苛まれるエンタープライズは、幻想の中で天城と、自らに似た形をした謎の存在と対峙する。

遂に姿を現したセイレーンの超巨大艦船・オロチ。その甲板で加賀が出会ったのは何と赤城だった。セイレーンを止めようと向かうエンタープライズらアズールレーン、加賀救出に向かうレッドアクシズ、そして皆を助けようと陣営を超えて動く者達。それぞれの思いが交錯し、最後の決戦が始まる。

人類の英知を超えた力を見せる戦艦オロチ。オロチに立ち向かうエンタープライズは、爆発の巻き添えを食らってしまう。一方、セイレーンに踊らされていたと知り自暴自棄になった加賀に、綾波・ラフィー・ジャベリンが対峙する。戦いが最終局面に向かう中、少女達は自分達の戦いの答えを見つけ出していく。