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荒廃した地球で、レオ・コンラッドは相棒ゾイドのライガーや仲間のバズ・カニンガムと共に運び屋をしていた。レオたちは廃都市で帝国軍に追われるサリー・ランドという少女に出会う。サリーを守ろうとレオは帝国軍のゾイド、キャノンブルに立ち向かうが、返り討ちに。絶体絶命のその時、眩しい光が彼らを包み……！？

レオの左腕の金属化やサリーの体の変化、そしてビーストライガーへの進化は、惑星Zi（ズィー）から持ち込まれた「Ziフォーミング装置」に関係していた。サリーは自分が追われる理由と、荒廃した地球を再生させる方法を語る。一方、ビーストライガーに撃退された帝国軍は、新たな兵器ゾイドを差し向けようとしていた。

サリーのペンダントに導かれ旅を続けるレオたちは帝国軍の演習場に侵入してしまう。演習場では帝国軍の「赤き死神」クリストファー・ギレルとスナイプテラが演習中だった。レオは初めて見た新鋭の飛行ゾイドに夢中だが、バズとサリーは捕まらないか気が気ではない。レオたちは赤き死神がいる演習場から無事に脱出できるか。

共和国軍のディアス中佐に保護されたレオたちは、大規模なゾイド遺跡がある廃墟の街・サーガシティへと向かう。そこでラプトリアを相棒とする地球考古学者のジョー・アイセルと出会い、地球とゾイドの共存に思いを馳せるレオたち。だが遺跡を占領する為、帝国軍の兵器ゾイドのスティレイザーが襲撃してきて……！？

帝国軍のゾイドライダー、バーン・ブラッドに与えられたのは新型ゾイドのガトリングフォックス。光学迷彩で姿が見えなくなるフォックスは次々と共和国軍から戦果を上げる。噂を聞いたレオたちは見えない敵を警戒しつつ進むことに。だがフォックスには整備しても直らない不調があり、それがバーンを思わぬ運命へ導いていく。

レオたちは手掛かりを元にボーマンを探し始める。一方ギレルはゾイドクライシスで大暴れした超巨大ゾイド、ジェノスピノの極秘発掘作業の護衛につく。いずれは自分がジェノスピノを操縦する為にだ。だが発掘現場はレオとビーストライガーの進路上にあった。自らの目的の為に燃えるレオとギレルが、砂漠で再び激突する！

ギレルが操縦するスナイプテラに撃たれたビーストライガーは崖の下に落下してしまう。レオはアイセルに保護されるも,ライガーは帝国軍のザガート基地へ回収されていた。しかもライガーは翌朝には別の施設へ移送されてしまうらしい。ライガーの奪還に焦るレオに、ディアスとアイセルがとある作戦を提案する。

リュック隊長率いる帝国軍部隊に追われるレオたちは、21世紀の姿そのままの都市へたどり着く。当時のまま風化していない街並みを見たレオは、地球考古学者だった父親のとある研究について語り始める。さらに、サリーのペンダントも突然反応を示して……。時間が止まった都市で、いったい何が起きているのか？

レオたちは朽ち果てた航空母艦を発見する。バズはジャンク品とレアメタルが大量に手に入ると大喜びしていたが、空母は共和国軍の管理下に置かれることに。納得がいかないバズはレオとサリーを連れてこっそりと艦内を探索し始めたが、空母には帝国軍のゾイド部隊と、あの赤いスナイプテラが迫っていた。

バーンとガトリングフォックスは、ゾイド発掘に燃える男、エドに用心棒を依頼され巨大ゾイドの化石が眠るというラプス島に向かう。レオたちはバーンの指名手配を知り心配していたが、既に帝国軍はラプス島を包囲し始めていて……。光学迷彩だけでは逃げきれない絶海の孤島から、バーンとフォックスは脱出できるか。

コリンズ准将の想いを受け、ジェノスピノ復活に奔走するギレルはついにジェノスピノの最後のパーツを発見する。しかし思わぬ事故によってパーツは共和国軍との争奪戦に。ジェノスピノ復活を阻止するべくレオとビーストライガー、バーンとガトリングフォックスも参戦する中、赤き死神が決死の覚悟で戦場に舞い降りる。

ついに復活したジェノスピノ。侵掠すること火の如く、アルドリッジが乗るジェノスピノが共和国のゾイド部隊を次々と撃破していく。レオたちはジェノスピノの進路上にある都市要塞の防衛に向かうが、そこには「希望の地」と呼ばれる場所があった。希望の地を守るため、ビーストライガーはジェノスピノに立ち向かうが……！？

ジェノスピノに敗北したレオたちを、さらなる異変が襲う。ひとまずレオたちは事態を収拾するため、地下にあるリジェネレーション・キューブの端末へ向かうが、ランド博士も端末を手にしようとドライパンサーを出撃させていた。混乱が極まる中、コリンズ准将の墓前でギレルがある決意を固めていて……。

復活したビーストライガーの「もっと強くなりたい」という意志に応えて、レオは改造を施していく。装い新たに出撃するビーストライガーだったが、漆黒の魔獣・ドライパンサーに襲撃され、翻弄される。しかしライガーの研ぎ澄まされた本能と、レオの施した武装が一つとなる時、ライガーが金色に輝き始める……！

コントロールを失ったジェノスピノは暴走状態に。もはや止める術は無いかと思われたが、ついにレオたちが戦場へと駆けつける。廃墟と化した高層ビルが立ち並ぶスチールエリアで金色の武装獅子王・ライジングライガーと、灼熱の破壊竜・ジェノスピノの決戦が始まる。勝利の咆哮を上げるのはどちらだ？

ジェノスピノの一件を清算するため、共和国大統領クレストウッドと帝国皇帝フィオナが歩み寄る歴史的瞬間が実現する中、レオたちは共和国首都でディアスの両親の歓待を受けていた。そこに顔を見せたディアスの幼馴染、シェリー・ハント大佐の申し出を受けたレオはライジングライガーの性能を見せることになる。

惑星Zi最高の科学者にしてサリーの祖父であるウォルター・ボーマンは、地球を再生させるべく各地に眠るリジェネレーションキューブを探す旅を続けていた。リュック隊長率いる帝国軍の部隊から逃れる為に、サリーと離れて旅を続けるボーマン。彼が未だ知る由もない、レオとサリーのこれまでの旅路とは。

共和国軍の秘密基地に来たアイセルは、新型飛行ゾイドのクワガノスの姿に目を輝かせていた。その頃レオたちは空に憧れる青年ジェイクと出会い、ジェイクの熱意に共感したレオは飛行機作りを手伝うことに。しかしジェイクが空に挑むのと時を同じくして、共和国軍もクワガノスの性能テストを始めていて……？

キューブの端末を探すレオたちは、端末の影響で機械が使えない島に漂着し、ゼペットという男に助けられる。島から脱出するには端末を再起動させるしかない。ところがランド率いる帝国軍も島へ上陸しており、期せずして端末の争奪戦に。そんな中、レオとサリーの前に姿を現したランドは意味深な言葉を口にする。

リジェネレーションキューブが放つ光の噂を聞き、とある村へやってきたレオたち。そこはかつてボーマンが滞在し、既に端末を再起動させた後の土地だった。だが村を接収する為、帝国軍のキャノンブル部隊が襲いかかる。ボーマンを慕う村人を守るべく、レオとライジングライガーが立ち向かうが、多勢に無勢で……。

レオたちは誰かに招かれるようにして、廃墟に佇むタワービルへ足を踏み入れる。アイセルはビルに残された、ゾイドクライシス以前の過去の記憶へ想いを馳せるが、動き出した時間は容赦なく想い出を傷つける。過ぎ去る時の中では、記憶は消え去るだけなのか？　タワービルにアイセルとラプトリアの咆哮がこだまする。

収監されるはずだったアルドリッジは、ランド博士から一時的な自由とファングタイガー改を与えられた。ランドはアルドリッジを使い、サリーからペンダントを奪おうというのだ。レオたちに危機が迫る一方で、バーンはとある人物と再会し、帝国軍がジェノスピノをも凌駕する大型ゾイドを発掘していることを知る。

レオは連れ去られたサリーを追って帝国領に単身突入していった。バズもまた、状況を打開する意外なアイデアを口にする。レオたちがあらゆる手段を講じてサリーを探す中、ランド博士はオメガレックスを史上最強に至らしめる術を考案しており……。サリーに突き付けられる真実、そして葛藤とは。

ランドとシーガルが帝国に反旗を翻した。ランドら反乱軍の基地とオメガレックスを制圧するため、帝国と共和国は手を組み合同軍を出撃させるが、サリーは未だ基地に囚われたままで……。サリーの救出に気持ちが逸るレオと、明かされた真実に心乱されるサリー。合同軍の総攻撃が近づく中、二人が選ぶ道は。

ついに起動したオメガレックス。その全身を覆うオレンジ色の光は、レオたちがこれまで何度も目にしてきたペンダントの光と同じものだった。その意味を知る由もない共和国と帝国の合同軍はワイルドブラストによる総攻撃を仕掛けるが、オメガレックスが放つ荷電粒子砲の閃光は、戦場の一切合切を呑み込んでいく。

ひとまず一時休戦したレオとリュックは協力してアルドリッジを追撃し、ハント大佐はオメガレックスへの対抗策にと灼熱の破壊竜の再起動を提言する。だが反乱軍の準備と対応は用意周到であり、合同軍は激しい妨害を受ける。一方その頃、共和国軍は蒼い翼を持つ新型ゾイドの性能テストを開始していた。

バーンとガトリングフォックスは、ジェノスピノの修復現場へ忍び込んだスピーゲルとドライパンサーを捕捉する。光学迷彩を有するガトリングフォックス、高度なステルス性能を誇るドライパンサー。隠密行動に長けたゾイド同士の一騎打ちが始まる一方で、メルビルは養父ランドとの記憶に思いを馳せていたが……。

反乱軍は、前皇帝の血を引くメルビルを皇帝とする「真帝国」の樹立を宣言した。ペンダントの悪用を知ったボーマンはサリーの元に駆けつけ、ランドの過去、そしてオメガレックスを倒す方法を示す。真帝国に対抗する為の準備が進み、ジェノスピノのライダーが決定される中、完全体となったオメガレックスが襲来する。

ついに出撃したギレルとジェノスピノは、メルビルが操るオメガレックスを迎え撃つ。巨大ゾイド同士が闘争本能をむき出しにして真正面から撃ち合い、必殺のマシンブラストをぶつけあう。誰も見たことがない、息を呑むような二大破壊竜の熾烈な戦いだ。しかしランドだけは不敵な笑みを浮かべており……。

ゾイド因子によって若返ったランドとオメガレックスが帝国首都を急襲する。合同軍の戦士たちは団結して時間を稼ぎ、ペンダントの力を無効化するデフレクターをソニックバードが運び、ライジングライガーは伝説の兵器グラビティーキャノンの狙いを定める。レオたちは今度こそ暗黒の破壊要塞を攻略できるだろうか？

ギレルとレオはそれぞれスナイプテラに乗り、真帝国の人質となった皇帝フィオナの救出を試みる。だが二人の行く手には真帝国軍の新型ゾイド、キルサイスの部隊が待ち受けていた。帝国軍の皇帝救出作戦が進行する中、フィオナは自身が抱える素直な想いを、異母姉であるメルビルへと語り始めるが……。

真帝国が決起する数ヶ月前、シーガル元准将はジェノスピノ暴走事件の罪で刑務所に収監されていた。しかしシーガルはランド博士の誘いに乗り、メルビルとオメガレックスを使って共和国・帝国へと反旗を翻す計画に参加した。己の野望を叶えるために反乱者となったシーガルはこれまでの戦いを通じて何を思うのか。

ジャミンガの大量発生、空に架かる謎のオーロラ、各地で起こる陥没事故。不完全なZiフォーミングは地球を蝕み続け、もはや一刻の猶予もない。地球壊滅の危機を前に、帝国軍も端末捜索部隊として『戦略情報局特務機動部隊』の投入を決定する中、レオたちはヴォルテックスが確認された場所へ向かったのだが……。

レオやリュックによる端末捜索の裏で、ギレル率いる帝国軍はトラモント基地を巡る真帝国軍との戦闘に入っていた。順調に進撃するギレルとスナイプテラだったが、超スピードで疾走するハンターウルフ改に急襲され……。一方その頃、オメガレックスを残して消息不明だったランド博士が、とある港で目を覚ましていた。

霧の中から現れる謎のゾウ型ゾイドによって、共和国と帝国の軍事施設が次々と襲撃されていた。所属も目的も不明な謎のゾイドの噂が広がる中、シーガルらが居る真帝国軍の基地にも突如として霧が立ち込める。だが現れたのは言語を解するジャミンガだった。ジャミンガが語る言葉を前に、メルビルは……。

メルビルを保護したレオたちだったが、喋るジャミンガと、操られた共和国のゾイド部隊に包囲されてしまう。なんとか包囲網を突破したレオたちは、ジェイク、ソニックバードと共にヴォルテックスによって浮遊した大陸へと向かう。そこには既にランド博士、そして各地で猛威を振るうゾウ型ゾイドの姿があった。

メルビルの情報により、オメガレックスが保管された基地の所在が判明。偵察部隊としてディアスとギレルが基地に向けて出撃する。しかし真帝国軍には喋るジャミンガたちの支援があり、偵察部隊は窮地に陥ってしまう。打開を図るディアスとギレルだが、アルドリッジとスピーゲルの奇襲を受けてしまい……。

端末を探すレオたちが見つけたのは、野生のゾイドたちの聖地、そしてレオの父親ジョシュアの墓標だった。父の墓に驚くレオの前に現れたのは、ジョシュアの弟子のボルコフという男で……。ジョシュアの身に何が起きたのか？　そしてジョシュアが見つけた、6500万年前の地層から出土したという巨大なゾイドコアとは。

巨大なゾイドコアと、謎の女性のイメージ。新たな謎に思いを馳せる暇もなく、真帝国軍との戦闘に入るレオたちの前に再びゾウ型ゾイド──ゼロファントスが現れる。救援に現れたジェイクとソニックバードと共にゼロファントスを撃破したレオたちは、ゼロファントスのライダーと思しき男を見つけるが……。

レオたちが端末と、地球人が残した兵器「ロングバスターキャノン」を発見した頃、真帝国軍はオメガレックスにアルドリッジを乗せて出撃させていた。現状の戦力で合同軍が勝利するには、ロングバスターキャノンを三発、オメガレックスの弱点へ直撃させるしかない。この難しい作戦の鍵を握るのは誰だ。

レオたちは端末を探し、とある廃れた都市のスタジアムへ向かっていた。ところがギルラプターに乗って逃走するランドも同じ端末を狙っているという。メルビルはアイセルのラプトリアを借りて先行し、ランドを説得しようとするが聞く耳は持ってもらえず……。烈しくぶつかり合う義父と義娘の戦いの結末は。

ボーマンの機転により残りの端末の位置が判明した。手分けして端末を再起動させていくレオたちだったが、レオは思わぬ現実に直面することに。ボーマンもまた、金属のイバラに連れ去られた先で一連の事態の真相を知る。ゾイドクライシスの真実、レオの父の身に起きたこと、そして巨大なゾイドコアの正体とは……。

ゼログライジスが率いるゾイド軍団は、ゾイドクライシスの再現を思わせるほどの暴威をふるっていた。シーガルは強大な戦力を手に入れたと大喜びしているが、イレクトラにとって真帝国はもう用済みで……。一方その頃、レオたちはジョシュアが告げたメッセージに従って、とある人物の元へ向かっていた。

ゼログライジスには、レオたちが再起動した端末を自らのものとする力があった。端末の争奪戦を制するにはゼログライジスを倒さなければならない。合同軍はゼログライジスの迎撃に果敢に挑むが、その力は桁外れで……。またも端末が奪われようとしたその時、レオとライガーがゼログライジスと対峙し……！

かつて金属のイバラに連れ去られたランドは、地下空間でイレクトラ・ゲイトと出会っていた。イレクトラはリジェネレーションキューブの本体と融合しており、130年前にはゾイドクライシスを引き起こし、現代ではジャミンガを操るなどをし、ずっと暗躍していたのだ。全ては、地球をゾイドの楽園とする為に。

ゼログライジスが不気味に沈黙する中、ついにリジェネレーションキューブの最後の端末が発見される。だがその端末はシーガルの手中にあった。真帝国軍が半ば崩壊した現状であっても、シーガルは端末を交渉材料として逆転を図ろうとするのだが……。真帝国の野望、その去就やいかに。

地球に残された時間は少ない。それでも人々はお互いに勇気づけ合い、未来に思いを馳せていた。しかし突如としてゼログライジスを包む繭と、ゼロファントスの軍勢が姿を現し、戦端が開かれる。これに対抗するためギレルとディアスが出撃する──灼熱の破壊竜と、暗黒の破壊要塞が肩を並べる時が来た。

真の姿を取り戻したゼログライジスの力は、宇宙最強と謳われるにふさわしいものだった。ギレルとジェノスピノ、ディアスとオメガレックスは、必殺の荷電粒子砲に世界の命運を託して立ち向かう。三大破壊龍の空前絶後の闘いの結末は……。一方その頃、レオたちの目の前にはイレクトラが姿を表し……！？

イレクトラに襲われ、危険な状態に陥ったレオを救おうとサリーたちが奔走する。その鍵を握るのはライジングライガーが持つゾイド因子で……？　その頃、事態はより深刻さを増していた。二大破壊龍をも下したゼログライジスを止める術などありはせず、共和国大統領クレストウッドは悲壮な決断を下す。

ゼログライジスが進む度に、人とゾイドの歴史が終わりへと近づいていく。それでも戦士たちの闘志は挫けていなかった。ギレルとディアスもまた、満身創痍の二大破壊龍を奮い立たせてゼログライジスに挑む。そしてレオとライガーは、全身全霊を懸けて翔ぶ。 押し迫る終末を超え、ZEROから先の未来へ向かう為に。