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高校生・片切友一は、友人の美笠天智、沢良宜志法、四部 誠、心木ゆとりとともに、慎ましくも充実した日常を送っていた。 ある日、クラスで集めた修学旅行費200万円が盗まれる事件が発生。さまざまな疑惑が巻き起こる中、突如5人は何者かによって拉致されてしまう。 見知らぬ部屋で目を覚ました友一たちの前に現れたのは、「マナブくん」と名乗る謎のマスコット。そこで彼らが、2,000万円もの借金を抱えていることを告げられ――

天智、志法、四部の思惑に気付いた友一は、「声を出すこと禁止」というコックリさんゲームのルールを自ら破る。 ペナルティとして借金が2倍になってしまうリスクを負った予想外の行動に、4人は動揺を隠せない。 改めてゲームに戻った5人が、最終問題「私たちはこれからもずっと友達だ」に対して出した答えは――

第２ゲーム「陰口スゴロク」によって、次々と暴露される5人の秘密。 絶対に知られたくない過去をバラされたゆとりは、唯一秘密を知る志法を糾弾し、疑心暗鬼へと陥ってしまう。 借金額も増え、さらにバラバラになっていく5人の絆。友一だけが頼りだと縋るゆとりに対し、友一がある言葉を掛ける。

修学旅行費を盗んでトモダチゲームへ申し込んだ張本人であり、「陰口スゴロク」で様々な秘密を提出していた天智。 志法を手に入れるために周囲から孤立させようとする彼の思惑通り、志法とゆとりの友情には大きな亀裂が入ってしまう。 志法に優しい言葉をかけながら、次なる手を仕掛けようとする天智だが、そんな時志法に“スペシャルチャンス”が訪れる。

四部が「過去に人を殺している」という陰口に衝撃が走る。 自分はやっていないと必死に訴える四部だったが、信頼を得ることができず単独1位に躍り出てしまう。 一方、ペーパーを提出したのは友一だと確信し、予想だにしない展開に困惑する天智。 そんな中、友一が裏切り者がわかったと言い出し……!?

友一の策にハマり、自分がトモダチゲームに申し込んだと自白させられてしまった天智。 裏切り者を炙り出すため行われていた、友一の“3つの仕掛け”。それは、ゲームが始まった時点で仕掛けられていたものだった。 友一による「陰口スゴロク」の種明かしが始まる…… そして、第2ゲームは思いもよらない結末を迎え――

「陰口スゴロク」を2人でクリアした友一と天智は、第３ゲームが始まるまでの3日間洞窟に監禁されてしまう。 そんな中、天智は友一に、自分は過去にトモダチゲームに参加したことがある経験者だと明かす。 そして次なる第３ゲームでは、対戦相手として別の参加者たちが待ち受けており……

第3ゲーム「友情かくれんぼ」がスタート。 圧倒的な“天才”を擁するKグループは、数的有利な状況でゲームを進めていく。 一方水瀬マリアを加えたCグループでは、友一の信頼を取り戻すため、天智が隠れる役に名乗り上げる。 「信じて待っててくれ」と告げた友一だったが、数日経っても天智の元に友一は現れず……

ゲーム開始から2日間スタート地点から動かなかった友一が、突如Kグループへの寝返りを希望。 隠れている天智を見捨てるかのような提案に困惑するKグループは、寝返りを認めるかどうかの判断をキャプテンに委ねる。 そんな友一を信じて隠れ続ける天智だったが、いよいよ体力は限界へと近づいており……

Kグループの見張りを振り切り、友一はようやく天智に食料を届けることに成功する。 一方、友一に崖から突き落とされたマリアは、自分を救った恩人である百太郎と千聖との距離を縮めていく。 しかしそれは、Kグループの人間関係を破壊するための友一による仕掛けだった。

グループを陰から操っていた真の天才・京によって、見事天智を見つけ出したKグループ。 同じ頃、“最悪の状況”に陥った友一は、ある人物へと電話をかけていた。第3ゲーム「友情かくれんぼ」の結末は―― 一方、ゲームから一時離脱し学校に戻った志法、四部、ゆとり。そんな3人を迎えたのは、クラスメイトの冷ややかな視線だった。

突如消えた志法と、逮捕された四部。予想外の出来事に状況が飲み込めない中、謎の人物から新たなゲームの開催が告げられる。 巻き込まれたゆとりを助けるべく、会場に向かった友一を待ち受けていたのは、これまで以上に過酷なゲームだった。 友達のため、どこまで苦痛に耐えることができるのか……トモダチゲーム特別編「弱い者勝ちゲーム」が始まる。