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在某家医院，住院患者变成了幽灵，公司职员水木受命调查原因。调查之后，他找到了一对自称“幽灵族最后的幸存者”的夫妇，但丈夫身患绝症，妻子怀有身孕。水木正苦恼是否应向公司报告真相时，接到通知说“医院的幽灵死了”，他再次拜访那对夫妇，但水木所看到的，是从死去的母亲的坟墓中爬出来的婴儿（鬼太郎）的身影。

长眠的夜叉之墓被掘开了。与此同时，吸血鬼德拉库拉来到了日本。夜叉和吸血鬼争夺同一个猎物。那个猎物正是某公司的社长，也就是命令水木调查幽灵患者事件的始作俑者。由于水木失踪，社长面临破产的危机。这样的社长走进了一家可疑的出租屋。鬼太郎成为夜叉的伙伴，老鼠男成为吸血鬼的伙伴，展开了一场壮绝的骗局。

从地狱回来的水木。偶然与水木相遇的歌手·托兰普重井，得知了名为鬼太郎的不祥孩子的存在。某夜，老鼠男在重井身上种下了吸血木的种子。这是一种会让人类变成树木的种子，老鼠男企图用这种种子赚钱。身体逐渐变成树木的恐惧。此时，鬼太郎寄宿在心仪的同班同学·寝子家中。为了实现想成为歌手的寝子的愿望，鬼太郎通过水木的介绍拜访了托兰普重井。

鬼太郎爱慕的女孩子·寝子。有人试图贬低这样的鬼太郎。鬼太郎为帮助寝子实现成为歌手的梦想而努力。在托兰普重井的支援下，寝子一举成为明星，但可疑的影子在寝子的演出中放出了沟鼠，清纯的寝子突然变身成猫妖。原来寝子也并非普通人类。与拼尽全力的鬼太郎的心意相反，寝子突然投河自尽。

鬼太郎的初恋对象·寝子死了。陷入失意深渊的鬼太郎想去地狱见寝子，但背心被假冒鬼太郎偷走了。穿着那件背心在地狱彷徨的假冒鬼太郎，正与老鼠男合谋企图骗取巨款。眼珠老爹前往地狱试图带回寝子。然而，寝子决定留在地狱。

鬼太郎侮辱了被奉为神明的“水神大人”。追着鬼太郎来到东京的水神使现代社会陷入大恐慌。而且水神是“水”，不知潜伏在何处。鬼太郎束手无策。

爱慕伽马小姐的神秘绅士和老鼠男。妨碍了他们恋情的鬼太郎被两人之手沉入了海底。当晚，本应死去的鬼太郎送来了诅咒的包裹，但究竟是从何处、如何送来的却不得而知。

在黑社会生存的金丸家中住进了幽灵。金丸将幽灵的真身·鬼太郎关进冰箱消灭，但那时被砍下的鬼太郎的一只手开始了复仇。在黑夜的家中徘徊的“手”逼近金丸。

鬼太郎受政府委托去消灭吸血鬼约翰尼。另一方面，老鼠男被约翰尼雇佣，受命去消灭鬼太郎。冷漠无情的约翰尼轻易地杀死了鬼太郎。

如台风般的超常现象“BRIGADOON”的厚云袭击了东京。那是妖怪们生活的世界。唯一被遗留在此的人类·水木一家，体验到了在贫穷的人间社会所无法品尝到的乐趣。

鬼太郎开始进行名为“阴间保险”的保险诈骗。老鼠男则兜售长生不老药。被两人花言巧语所欺骗的权贵、富人、穷人纷纷来到了地狱。