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憧憬成为猎人的少女露比·罗丝被校长奥兹平（Ozpin）看中其潜力，与姐姐阳小龙一同进入了猎人培养学校信标学院。而身为世界最大尘晶制造企业Schnee Dust Company（S.D.C.）的千金，却与父亲对立，通过战胜被赋予的试炼——击败铠甲巨人（Armor Gigas）而得以离家的怀丝·雪倪。以及脱离S.D.C.仇敌恐怖组织白牙（White Fang）的兽人（Faunus）少女布蕾克·贝拉多娜。她们也都成为了信标的新生。胸怀希望与隐藏的心绪，以猎人为目标的四位少女的故事开始了——

信标学院的入学式上，聚集了候补猎人们的少年少女。在个性鲜明的人群热闹非凡中，怕生的露比被阳鼓励去交朋友，却被布蕾克冷淡对待，还惹怒了怀丝而消沉。得知即将实施的实力测试兼作决定今后校园生活搭档的编队测试，露比动摇了。规则是与新生们一同跳入潜藏危险戮兽的森林，与最先遇到的对象组队，焦急的露比却……

根据测试结果，露比、怀丝、布蕾克、阳的RWBY小队学院生活开始了，但四人尚未融洽相处。对于露比被选为队长一事无法接受的怀丝，向教授主张优秀的自己才适合当队长，却被劝谕“要去成为最好的队友”。另一方面，与诺拉（Nora）、琵拉、任（Ren）等人一同编成JNPR小队的强（Jaune），正为自己胆小且实力不足而沮丧时，被名为“梦魇（Grimm Nightmare）”的戮兽抓住了……

在雪原上滑着单板的露比。那里是反映了被梦魇（Nightmare）附身的怀丝精神的梦境世界。在专攻梦魇的猎人汐恩的协助下，潜入怀丝梦中的露比，朝着梦魇扎根的地方前进。被梦魇附身的人会被囚于噩梦持续沉睡，被夺走元气（Aura）和生命力。怀丝已经处于危险状态。露比鼓足干劲想着必须尽快解放她，但却被怀丝内心投影出的世界本身挡住了去路……

在梦中被怀丝袭击陷入困境的露比被汐恩所救。即使从梦中醒来，露比也对怀丝攻击性的言语感到不安，但她还是与阳和布蕾克一起，再次挑战进入怀丝的梦中。被雪倪家支配、由负怀丝守护的梦中帝国，因放跑了露比而进一步加强了警戒。目睹了雪倪家对怀丝多么重要、自己等人是怎样的存在、以及对白牙的恐惧与厌恶后，三人怀着困惑在梦境中前进。

虽然抵达了梦境的深层，但负怀丝试图排除布蕾克并发起攻击。听到对方敌视自己和兽人族的话语而受伤，布蕾克在毫不留情的攻击下苦战。虽然发现了梦魇，但面对因露比和阳的“背叛”以及对布蕾克的憎恨而怒气爆发的负怀丝，她们无力对抗，被迫撤回现实世界。因这次失败，潜入帝国——即讨伐梦魇——变得更加困难，露比等人为探寻怀丝内心而笼罩上乌云……

听取了JNPR小队、佩妮（Penny）、孙（Sun）等人的建议，露比等人开始了新的作战。对梦魇免疫的强加入，四人一同潜入怀丝的梦中。并且，借助从白牙手中保护下来的列车，一举抵达了帝国核心附近。不受梦魇影响、可以自由行动的强，成功解放了被囚禁在帝国中的梦境住民希丽丝，并获得了新的遗物（Relic）。突然，大量的幼年怀丝们涌了出来……

异形化的希丽丝们和因故障而异常化的机器人兵大肆破坏，城市逐渐崩坏。在混乱的状况中，负怀丝带着巨大的尼古拉斯像出现，接连捕获希丽丝们。被身披甲胄、令人联想到铠甲巨人（Armor Gigas）的杰克像逼入绝境的强虽然勇敢对抗，但还是和同样是梦境住民的琵拉（Pyrrha）一起被抓住了。露比等人好不容易抵达了梦魇盘踞的噩梦核心，但负怀丝挡在面前，阳和布蕾克被魔法阵吞噬消失了……

宿舍房间里。怀丝向露比递出咖啡并微笑着，两人交谈着。“凡事皆有缘由”，怀丝留下这句话后离去。这其实是内心变得脆弱、被梦魇捕捉的露比所做的梦。在强的帮助下，露比从险境中醒来。另一方面，阳和布蕾克被传送到了一个宛如象征白牙与S.D.C.斗争历史的宅邸。回到怀丝梦中的露比，以及布蕾克，各自提出了新的作战计划。

布蕾克提出了一个极其危险的方案——让自己也被梦魇附身，以此来对抗负怀丝。阳虽然反对，但布蕾克决心已定，考虑到怀丝紧迫的状况，汐恩和奥兹平也同意了。被噩梦包裹的布蕾克，对着出现的诡异黑影群下令：“葬送 Schnee Dust Company！”那姿态，与她曾诀别的亚当（Adam）一模一样。她率领着难以区分是戮兽还是白牙的群体，向负怀丝发起了攻击。怀带着愤怒，负怀丝起身迎战。露比则趁此机会，前往梦魇扎根的噩梦核心……

阳与尼古拉斯像、强（Jaune）和希丽丝（Series）等人与杰克像、从怀丝噩梦中诞生的机器大军与从布蕾克噩梦中诞生的异形白牙（White Fang），分别展开了激战。在各处战斗展开的过程中，负怀丝（Negative Weiss）与负布蕾克（Negative Blake）猛烈冲突。向长期受压迫的兽人族宣泄怒火的负布蕾克，让怀丝感到压迫，但她仍奋力对抗。抵达噩梦核心的露比攻击缠绕梦魇的荆棘，但它立刻再生，无法击倒。焦急的露比，想起了自己在梦中见到的怀丝说过的话……

击败梦魇、从噩梦中解放并回归学院生活的RWBY小队和JNPR小队。队员们的关系比以往更加亲密。奥兹平校长和即将再次启程的汐恩（Shion）守护着学生们的成长。体会到与同伴的信赖关系能化为力量，露比作为队长奋发向前，阳则为这样的妹妹加油。而怀丝与布蕾克则约定将彼此作为伙伴接受。加深了羁绊的少女们，与同伴们一起，在成为猎人的道路上继续前进。