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Fähnrich Ledo ist Pilot eines Machine Caliber im Dienst der Galaktischen Allianz der Menschheit und kämpft an den äußersten Randgebieten der Galaxie einen scheinbar endlosen Krieg gegen die Hideauze. Doch nach einem Unfall während der letzten Schlacht landen er und sein Roboter Chamber auf einem mysteriösen Planeten, der von einem scheinbar primitiven Stamm von Menschen bewohnt wird...

Die bewaffnete Konfrontation zwischen Ledo und den Bewohnern der Gargantia spitzt sich zu, und er erfährt die Wahrheit über den aktuellen Zustand der Erde. Doch genau in diesem Moment erreicht sie ein Notruf vom Bergungsschiff von Bellows!

Nachdem Chamber alle Piraten ausgelöscht hat, die Bellows und ihre Leute bedrohten, wird Ledo von der Besatzung der Gargantia als Bedrohung angesehen und unter Bewachung gestellt. Und vielleicht nicht ganz zu Unrecht, denn die Piratenflotte unter dem Kommando von Kaiserin Lukkage ist bereits auf dem Weg zur Gargantia – fest entschlossen, blutige Rache zu nehmen...

Um den Schaden am Hangar wiedergutzumachen, den sie verursacht haben, wird Chamber dazu eingesetzt, schwere Fracht zu transportieren. Das lässt Ledo jedoch untätig zurück, da er nichts zu tun hat. Amy führt ihn daraufhin über die Flotte und stellt ihm den erfahrenen Dr. Oldham sowie ihren kränklichen, aber klugen kleinen Bruder Bebel vor.

Amy versucht, Ledo bei der Jobsuche zu helfen und stellt ihm verschiedene Arbeitsbereiche auf der Gargantia-Flotte vor, aber er schafft es einfach nicht, irgendwo unterzukommen. Dann legt sich der Wind und die Wellen beruhigen sich – es ist ein „Ruhiger Tag“. Während dieser Zeit steht die gesamte Flotte still, damit umfangreiche Reparaturarbeiten durchgeführt werden können. Für alle, die mit Reparaturen nichts zu tun haben, bedeutet das: Zeit zum Durchatmen! Pinion lädt Ledo, Amy und ihre Freunde zu einer Grillparty ein. Alles scheint perfekt zu laufen ... bis es plötzlich chaotisch wird: Amy beteiligt sich an einem Flugrennen und Ledo muss vor allzu aufdringlichen Gastgeberinnen flüchten!

Wenn die Gargantia auf die „Milchstraße des Meeres“ trifft, bedeutet das ein wahres Fischfang-Paradies – und das wiederum führt zu einem großen Fest. Ledo bekommt endlich die Gelegenheit, selbst Fische zu fangen, und taucht dafür mit einem Yunboro unter Wasser, ist aber völlig unvorbereitet auf die Aufgabe. Während des Festivals nähern sich ihm sowohl Pinion als auch Bellows – beide möchten mit Ledo für Bergungsarbeiten zusammenarbeiten. Unterdessen ist Chamber auf einer eigenen Angelmission unterwegs, doch der riesige Mecha sorgt dabei für noch mehr Chaos...

Als Ledo unter Wasser auf einen Walsquid trifft, greift er das Wesen an und tötet es – denn es sieht den Hideauze sehr ähnlich. Was er jedoch nicht weiß: Walsquids gelten auf der Gargantia als heilig, und sie zu töten ist ein Tabu. Schon bald ist das ganze Schiff darüber in Aufruhr. Ledo ist jedoch überzeugt, dass die Walsquids tatsächlich Hideauze sind, und ist fest entschlossen, noch mehr von ihnen zu töten, bevor sie die Menschen auf der Erde angreifen. Gerade als Amy versucht, ihn aufzuhalten, nähert sich ein riesiger Schwarm Walsquids der Flotte...

Auf seinem Sterbebett überträgt Flottenkommandant Fairlock Ridget das Kommando über die Gargantia. Währenddessen gelingt es Chamber endlich, den Standort der Galaktischen Allianz zu bestimmen – doch sie ist so weit entfernt, dass Ledo niemals nach Hause zurückkehren kann. Während die Vorbereitungen für Fairlocks Beerdigung laufen, verkündet Schiffskapitän Flange, dass er die Gargantia verlassen wird. Ridget kämpft darum, die anderen Kapitäne davon abzuhalten, es ihm gleichzutun. Pinion plant unterdessen, den Meeresboden zu plündern, und schließt sich daher dem gleichgesinnten Flange an. Amy ist traurig, weil auch zwei Menschen, die ihr am Herzen liegen, die Flotte verlassen: Melty und Ledo …

Ledo und Chamber tauchen in die Tiefen des Meeres hinab, um die Hideauze der Erde auszurotten. Nach einem heftigen Kampf entdecken sie eine Festung der Hideauze auf dem Meeresgrund – und darin uraltes Videomaterial über die frühere Zivilisation der Erde, den Wettlauf ins Weltall und ein Geheimnis, das Ledos Weltbild völlig auf den Kopf stellt!

Ledo steht unter Schock, nachdem er die Wahrheit über den Ursprung der Hideauze erfahren hat, während Chamber völlig unbeeindruckt bleibt und weiterhin entschlossen ist, die Mission der Auslöschung fortzusetzen. Unterdessen steigt Pinion der neue Reichtum schnell zu Kopf. Nachdem er aus dem zerstörten Walsquid-Nest eine Fülle von Schätzen und alter Waffen geborgen hat, sendet er eine Drohbotschaft an alle Schiffe in der Umgebung: Wer sich nähert, wird versenkt. Doch das schreckt die Piraten nicht ab – sie nehmen die kleine Flotte bereits ins Visier.

Ledo ist überglücklich, als er erfährt, dass sein Kommandant Kugel nicht nur am Leben ist, sondern auf der Erde sogar eine ganze Flotte anführt. Doch die Kugel-Flotte hat vor, Flanges Flotte zu übernehmen – und zwar mit Pinions Unterstützung! Nichtsahnend schließt sich Ledo wieder Kugels Kommando an, bis er erkennt, dass sein früherer Kommandant für die Menschen unter seinem Befehl genauso ein Schrecken ist wie für die Hideauze.

Die Schrecken innerhalb von Kugels Flotte werden für Ledo, Pinion und die anderen immer offensichtlicher. Noch schlimmer: Kugels nächstes Ziel zur Assimilation ist die Gargantia! Ledo steht vor einer schweren Entscheidung – soll er seinem Kommandanten und der Allianz die Treue halten oder den Freunden helfen, die er erst vor Kurzem verlassen hat, um sie zu beschützen?

Um die Gargantia zu retten, müssen der unterlegene Ledo und Chamber Striker um jeden Preis besiegen. Es scheint, als gäbe es nur eine Möglichkeit: Ledo muss sich mit Chamber verschmelzen, um dessen Kraft zu steigern – doch dieser Vorgang würde ihn in wenigen Minuten das Leben kosten! Währenddessen erfährt Ridget endlich, wofür der Schlüssel bestimmt ist ... nämlich um die uralte Waffe „Heaven’s Ladder“ zu aktivieren!