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Ushio Aotsuki est un collégien et vit dans le temple Fugen-in, dont son père Shigure est le prêtre supérieur. Le jeune homme se fait régulièrement sermonner par son prêtre de père sur l’existence des yôkai et sur la lance sacrée que le temple abrite, mais il ne croit pas aux premiers et il n’a jamais vu la seconde. Son destin va basculer quand il va découvrir, dans le sous-sol du dépôt du temple, un yôkai avec une lance plantée dans le corps...

Tora ne lâche pas d’un pouce Ushio, guettant le moment d'inattention dont il profitera pour le dévorer, mais ce dernier ne se sépare pas de sa lance anti-yôkai. Ushio croise alors ses deux amies Mayuko et Asako qui se dirigent vers les anciens locaux de l’école afin d’y récupérer du matériel qui vient d’y être livré. Mais elles vont tomber sur l’étrange statue de pierre d’un samouraï, qui pourrait bien être autre chose que ce qu’elle semble être...

Ushio emmène ses amies à une exposition de peinture de Machio Hanyû, un de ses artistes préférés, qui a peint à la fin de sa carrière de très sombres tableaux. Il va découvrir que la fille du peintre est dans le même établissement que lui, mais qu’elle semble être frappée d’une malédiction...

Des ouvriers travaillant sur un chantier libèrent, sans le savoir, des monstres du passé, et le paient immédiatement de leur vie. Ushio soupçonne Tora d'être responsable de la tuerie, mais ce dernier s'indigne d'être accusé à tort. Sachant qu'il n'a aucune chance face à la Lance de la Bête, il se résout à aller chercher de la viande humaine ailleurs...

Hyô est un exorciste chinois qui traque sans relâche le yôkai qui a tué sa famille. Persuadé que Tora, qu’il aperçoit à la télé, est ce yôkai, il part pour le Japon, où il finit par croiser Ushio. C'est l'occasion pour le lycéen d'être débarrassé une bonne fois pour toutes de la présence de Tora. Mais le choix est-il si évident que cela ?

Ushio profite de quelques jours de vacances à la mer avec ses deux amies Asako et Mayuko. Tora décide de prendre lui aussi du bon temps, jusqu’à ce qu’il croise un spectre lui demandant de le débarrasser d’un monstre, un ayakashi, qui sème la terreur dans les eaux alentour.

Après avoir entendu que sa mère était encore en vie, Ushio est déterminé à faire parler son père, qui tente une fois de plus de se défiler. Il est également évident que ce dernier n’est pas le simple prêtre qu’il prétend être, et même si Ushio ne s'en rend pas compte, Tora, lui, est loin d'être dupe...

Ushio s'apprête à prendre l'avion pour Hokkaidô, comme son père le lui a suggéré. Tora, lui, reste fasciné par toute la technologie qui a vu le jour durant ses 500 années d'emprisonnement. Rapidement, Ushio surprend une conversation entre une adolescente et un homme. Ce dernier lui assure avoir vu un monstre responsable de la mort de son père dans le crash d'un avion...

L'aventure commence mal pour Ushio qui vient déjà de perdre l'argent que son père lui avait donné. Mais rapidement, un nouveau problème se présente à lui : deux yôkai lui demandent un service très particulier : assassiner quelqu'un qui leur est particulièrement proche...

Les zashiki-warashi sont des esprits à l'allure d'enfants qui apportent bonheur et fortune dans la maison où ils s'installent, d'après les légendes du nord-est du Japon. Justement, Ushio et Tora sont dans le nord-est du Japon...

Ushio et Tora finissent de récupérer chez les kamaitachi et se préparent à reprendre leur périple. De son côté, Asako est furieuse qu’Ushio ait disparu sans prévenir personne. Mais bientôt, tous deux vont se retrouver dans des circonstances difficiles...

Ushio et Tora quittent les kamaitachi et reprennent leur voyage pour Hokkaidô, mais en cours de route, ils se font attaquer par une véritable armée de yôkai. Ushio ne comprend pas pourquoi tant de yôkai en ont après lui, mais il ne va pas tarder à en apprendre plus sur leur passé.

Ushio parvient à échapper au monstre avec le vieillard qu'il a secouru en forêt, mais il ne tarde pas à être de nouveau pris en chasse par les yôkai de Tôno. Acculé, il va recevoir l'aide des kamaitachi... ainsi que de précieux renseignements...

Enfin arrivés à Hokkaidô, Ushio et Tora ne tardent pas à se perdre. Ils vont très vite avoir affaire à un nouvel ennemi, envoyé par l’Être pâle, et dans le même temps, Ushio va faire la connaissance des héritiers potentiels de la Lance de la Bête, formés par la secte Kôhamei.

Alors que le bus dans lequel se trouve Ushio est pris d’assaut par les hiyô, Nagare propose à Tora de s’allier pour en secourir les passagers. Mais c’est bientôt d’un troisième héritier, possédé par les hiyô, que le danger va venir.

Ushio en a assez de voir souffrir tous les gens qu’il côtoie. Il parvient à sauver Satoru et décide d’entrer dans son corps afin d’en chasser les hiyô. Il sait aussi qu’il risque de se transformer de façon irréversible en monstre...

Le pire n'a pu être évité : Ushio s'est bel et bien transformé en bête, sous l'influence de la lance. Il n'existe qu'un moyen de lui rendre son humanité, mais celui-là va nécessiter de mobiliser toutes les femmes avec qui Ushio a un lien fort.

Le face-à-face se poursuit entre les amies d’Ushio qui doivent continuer de le peigner et les moines bouddhistes qui doivent retenir les hiyô. Quoiqu’il proteste comme il le fait toujours, Tora va continuer de leur apporter son soutien.

Ushio et Tora entre dans la grotte au fond de laquelle ils trouvent une chapelle abritant une partie du corps de l'Être pâle. Le yôkai qui habite les lieux va bientôt leur révéler la genèse de la Lance de la Bête...

Grâce à son voyage dans le temps, Aotsuki croise pour la première fois l’Être pâle, devant lequel il reste pétrifié. Les parents de Jiemei et Giryô se sont fait tuer tandis qu’aucune des épées divines fabriquées par les forgerons du pays n’a pu faire quoi que ce soit. Giryô cède au désespoir, car il ne reste plus qu’une seule technique permettant de forger une lame capable de terrasser l’Être pâle, mais elle réclame un sacrifice trop lourd pour lui...

Après son long périple jusqu'à Hokkaidô, Ushio peut enfin retourner à l'école et retrouver un semblant de vie normale, mais cela ne va pas durer. Tandis que le temple de la secte Kôhamei est attaqué par un avatar de l'Être pâle, Ushio croise un étrange garçon qui prétend être un des héritiers de la Lance de la Bête.

Kirio, dont l'identité reste toujours mystérieuse pour Ushio, désire détruire la Lance de la Bête afin d'imposer sa faux d'Elzaar aux moines de la secte Kôhamei. Il va susciter une dissidence dans leurs rangs afin de mettre son projet à exécution.

Alors que Nagare et Hinowa sont aux prises avec un golem, Ushio se rend dans l'aile est du manoir afin d'y recouvrer la Lance de la Bête que Kirio et les moines dissidents de la secte Kôhamei s'apprêtent à plonger dans un four en fusion.

Tandis qu'elle laisse Asako s'occuper seule d'Ushio qui fait une crise de foie, Mayuko se rend à une invitation à un cocktail dînatoire. Mais Tora sent une odeur de monstre sur le carton qu'elle a reçu et décide de la traquer pour savoir de quoi il retourne.

Alors qu'Asako vient traîner de force Ushio à l'école, des inconnus débarquent d'une fourgonnette et enlèvent Ushio. Il s'agit de l'organisation HAMMR, dont le but est de développer des moyens de lutte contre ceux qu'ils appellent les "métamorphes", c'est-à-dire les yôkai et autres monstres, au premier rang desquels se trouve l'Être pâle.

Tora vient enfin au secours d'Ushio et Asako face à l’Être pâle, mais une fuite de gaz menace tout l’étage. Les trois scientifiques de l’organisation HAMMR décident de se mettre à l’abri, mais Ushio et Asako les arrêtent.

Ushio est déterminé à vaincre l’Être pâle avant que celui-ci se réveille et brise le pilier central qui soutient le Japon. Il pourra compter sur l’aide des chefs des yôkai de l’est et de l’ouest, mais un évènement inattendu va se produire : un étrange phénomène d’amnésie collective va frapper les proches d’Ushio...

Prisonnières, Mayuko et Asako apprennent rapidement que la première doit être sacrifiée par les yôkai pour forger une nouvelle Lance de la Bête, mais la seconde refuse et propose de prendre sa place. Tout va dépendre d’Ushio et Tora, dont tout le monde, sauf Saya et Jiemei, a oublié le souvenir.

Remis de ses blessures, Ushio se sépare de Kirio afin que chacun se prépare à affronter l'Être pâle. C'est alors qu'il croise de nouveau Hyô et des monstres ressemblant à Tora. C'est l'occasion pour l'exorciste de lui expliquer leur véritable nature...

De nouveau seul avec Tora, Ushio est accosté par des soldats des Forces d'autodéfense qui lui demandent de les suivre auprès de gens qui souhaitent le rencontrer. Mais leur convoi ne tarde pas à se faire attaquer par Nagare Akiba. Ushio pense que ce dernier vient de le sauver d'un piège, mais il va être surpris...

Ushio et Tora font route vers le pilier près duquel l’Être pâle se tient afin d’empêcher les Forces d’autodéfense de le bombarder. La destruction du pilier tuerait la mère d’Ushio, possiblement Mayuko, et libérerait l’Être pâle de la barrière qui le garde prisonnier. Mais Nagare va de nouveau faire son apparition. Le temps des règlements de comptes est arrivé.

Ushio heads to the stone pillar in order to save his mother from Hakumen no Mono. He approaches her quietly in the cave and she softly calls his name. They get to share a heartwarming moment together, but then a terrible sound interrupts their reunion. Torpedoes break through the barrier, and then...

La ruse de l’Être pâle a fonctionné : sans le vouloir, les Forces d’autodéfense ont libéré le monstre qui est désormais libre d’accomplir ses desseins. En même temps qu’il a quitté son lieu d’emprisonnement, l’Être pâle a détruit une des plaques soutenant l’archipel japonais, de sorte que ce dernier commence à sombrer. Ushio est terrorisé face à l’idée de devoir l’affronter et c’est sa mère qui va devoir le ramener à la raison.

Alors que l’Être pâle a brisé la Lance de la Bête, Ushio sombre dans le Pacifique. Il se retrouve alors dans l’esprit d’un certain homme dénommé Shagakusha. Il va comprendre qu’il s’agit en fait de Tora, dont il va enfin découvrir le passé, ainsi que le lien particulier qui l’unit à l’Être pâle.

Même réduite en miette, la Lance de la Bête reste animée par sa haine de l’Être pâle et une volonté à toute épreuve. Après avoir découvert le tragique passé de son partenaire Tora, Ushio comprend enfin la nécessité de ne pas céder à la haine et part à la poursuite de l’Être pâle.

Le combat final est engagé entre l’Être pâle d’une part et les humains et les yôkai d’autre part. Hyô, de son côté, continue de pourchasser Guren, l’Azafuse qui a tué sa femme et sa fille.

Si Ushio a retrouvé ses moyens et la lance a été ressuscitée, Tora reste abattu, incapable de bouger, le corps perforé par les crocs de l’Être pâle. C’est à Mayuko que la mère de Tora va confier la tâche d’aller le remotiver...

Les hommes et les yôkai ont réussi à repousser l’Être pâle dans une zone de confinement, mais ce dernier n’a pas dit son dernier mot. S’il a sous-estimé ses adversaires, il comprend qu’il doit se débarrasser d’Ushio et Tora pour espérer l’emporter. Il va donc se débrouiller pour se retrouver seul face à eux.

Ushio et Tora font face à l’Être pâle seuls, séparés de leurs camarades par la barrière et plongés dans un nuage toxique. Chacun d’eux va jeter ses dernières forces dans la bataille finale.