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Masaru Saïga, onze ans, a hérité d'une immense fortune à la mort de son père dans un accident. Ses richesses en font la cible de ravisseurs armés de marionnettes redoutables. Il s'échappe avec l'aide d’un employé de cirque, Narumi Kato, mais ils sont vite rattrapés. Tout semble perdu quand apparaît une femme mystérieuse, Shirogané.

Après un bref répit, Masaru, Narumi et Shirogané sont plongés dans la tourmente une fois de plus. L’assassin Eiryo Ashihana, après les avoir traqués, les attaque avec sa maléfique marionnette clown, Pulcinella. Shirogané riposte en lâchant sa propre marionnette, Arlequin. Mais dans un instant de distraction, elle laisse les hommes de main d’Ashihana s’emparer de Masaru.

Les attaques incessantes des ravisseurs ont finalement abouti et ils ont capturé Masaru. Narumi et Shirogané découvrent que l’oncle de Masaru, Zenji Saïga, est le cerveau derrière l’enlèvement. Ils se précipitent à son manoir pour sauver Masaru. Masaru, de son coté, tente de s'échapper mais tombe sur un dossier choquant rédigé par son défunt père.

Masaru comprend que le seul moyen d'échapper à son oncle Zenji est de surmonter sa propre faiblesse. Une fois de plus, il se retrouve face à face avec son assassin potentiel, Ashihana. Mais au lieu de fuir, il lui propose de travailler pour lui. Alors qu'il tente de sauver Masaru, Narumi et Shirogané sont capturés par les marionnettistes de Zenji et semblent ne plus avoir d'issue...

Après avoir sauvé Masaru à de nombreuses reprises, Narumi a été pris dans l’explosion qui a détruit le manoir de Zenji. Depuis, il n’a plus reparu. Pour Masaru, la perte est profonde mais il est déterminé à être fort, comme Narumi le lui a appris. Il décide de retourner à l'école pour retrouver une vie normale. Shirogané s'inscrit aussi au lycée voisin, pour pouvoir continuer à surveiller Masaru.

Bien que présumé mort après l'explosion de Karuizawa, Narumi se réveille à l'hôpital. Il tente de retrouver la mémoire de ce qui s’est passé. Il rencontre Guy, un homme à femmes, et une vieille dame nommée Lucille. A force de côtoyer les enfants hospitalisés, il voit ses blessures cicatriser à une vitesse incroyable et commence à soupçonner qu'il se passe quelque chose d'étrange.

En apprenant la vérité sur le syndrome ZONAPHA, Narumi comprend qu’il n’y a qu’un seul moyen de sauver les enfants atteints : détruire les automates que le Cirque de Minuit utilise pour propager la maladie. Pour ce faire, il décide de devenir un «shirogané» - un destructeur d’automates. Pendant ce temps, Masaru et Shirogané ont rejoint le Cirque Nakamachi et rencontrent la mystérieuse Vilma.

Grâce au renfort de la lanceuse de couteaux Vilma et au succès de la collecte de fonds, le Cirque Nakamachi est prêt à se produire en spectacle à Izu. Alors qu'ils se préparent pour la soirée d'ouverture, Narumi, Guy et Lucille prennent un avion pour Shanghai sur les traces du Cirque de Minuit. Plusieurs automates sont à bord : une bataille féroce éclate au-dessus de l'océan Pacifique.

La troupe du Cirque Nakamachi ont sauvé Guy. Blessé, il avoue avoir été le professeur de marionnettes de Shirogané. Cette rencontre inattendue amène Shirogané à parler de son passé à Masaru, qui décide de se lancer seul dans un voyage pour éclaircir les mystères entourant sa naissance. En Chine avec Lucille, Narumi retrouve aussi une figure de son passé : son ancien maître en arts martiaux, Liang.

Liang raconte l'histoire du triangle amoureux qui a conduit à la naissance du syndrome ZONAPHA : Jin et Yin, frères et apprentis alchimistes, sont tombés amoureux d’une femme, Francine. Leur rivalité a déclenché la tragédie qui allait s'abattre sur le monde. Choqués par cette révélation, Narumi et ses compagnons voient se présenter à eux Pantalone, l'un des quatre plus anciens automates.

Les événements en Chine permettent de localiser le Cirque de Minuit dans le désert du Sahara. Narumi y rencontre Fatima, spécialiste du désert, alors que des shiroganés du monde entier convergent pour anéantir les automates. Les shirogané-O, bioniques et améliorés, que dirige le Commandant Faceless, se rassemblent aussi pour le combat.

À l’intérieur du chapiteau du Cirque de Minuit, Narumi et ses compagnons ont réussi à vaincre Olsen le Manège et les Frères Acrobates. Face à deux portes, dont une seule mène à la Poupée Francine, ils décident de se scinder en deux groupes. Mais au-delà des portes, de toutes façons, un nouvel ennemi les guette.

Après s’être frayé un chemin au centre du chapiteau du Cirque de Minuit, les shiroganés aperçoivent enfin la Poupée Francine. Mais avant de l'atteindre, ils doivent vaincre les quatre plus anciens automates. Lorsque Colombine, l’un des automates, tente d’achever Narumi, gravement blessé, les shiroganés se rassemblent autour d’un nouvel objetcif : le protéger à tout prix.

Les vies s’éteignent l’une après l'autre dans la fureur des combats. Narumi agonise quand Rockenfield tente une intervention chirurgicale d'urgence. Pendant ce temps, Arlequino et Pantalone retrouvent leur liberté après avoir été figés par Poupée Angelina, le sosie de Poupée Francine. Alors que la situation s’assombrit, Narumi rouvre ses yeux, revivifié par les espoirs de ses amis.

Parti seul chercher des réponses sur sa naissance mystérieuse, Masaru va à l'appartement où il vivait avec sa mère. Là, il se rappelle qu’à sa mort, la famille Saïga l’a pris en charge. Mais il ne se souvient pas du visage de son père, Sadayoshi. Alors que lui reviennent en mémoire les conversations avec Shoji, son grand-père, Masaru se dirige vers le lieu de sa renaissance, le manoir Karakuris.

Masaru a été capturé par les marionnettistes de Kuroga. Revenu à lui, il voit son grand-père Shoji, qu’il croyait mort. Jadis aimable, il se montre à présent hostile et appelle Masaru du nom de son père, Sadayoshi. Forcé à boire du sang infusé à l'Aqua Vitae de Shoji, Masaru revit les souvenirs de Shoji quand il était médecin de ville à Nagasaki, à l'ère du Tenpô.

Masaru continue de voyager à travers les souvenirs de Shoji. Il y voit Shoji boire l'Aqua Vitae et décider de vivre avec Angelina. Avec elle à ses côtés, Shoji se consacre à la conception de marionnettes pour aider les shiroganés. Le couple reçoit la visite de Dean Maîstre, venu de France sur les ordres de Lucille pour fournir les marionnettes de Shoji aux shiroganés du monde entier.

Éléonore, la fille de Shoji et d’Angelina, vient au monde. Sa naissance est le catalyseur d'un changement d'attitude progressif de Guy et Poupée Francine. Cependant, le sentiment de bonheur qui règne dans le groupe s’avère passager, car de sinistres sons mécaniques annoncent un assaut des automates sur le village de Kuroga.

Ayant repris conscience, Masaru échappe à ses ravisseurs et décide de prouver qu'il n'est pas Sadayoshi. Poursuivi par Guy et le clan Kuroga, il se heurte par hasard à Shirogané, venu le chercher à Kuroga. Mais avant qu’ils n'aient pu s’échapper, une autre vision submerge l’esprit de Masaru : dans celle-ci, les espoirs d’Angelina sont brisés car Éléonore a fini par boire l’Aqua Vitae.

Sadayoshi voulait transférer les données de son cerveau dans celui de Masaru pour créer un lien intime avec Éléonore. Face à tant d’espoirs broyés dans les souvenirs de Shoji, Masaru pleure. Mais Shoji et Guy croient qu’il s’agit de Sadayoshi. Guy pointe son scalpel vers Masaru lorsqu’un membre du clan Kuroga l’interrompt, pour révéler une vérité que même Shoji ignorait.

A différentes ères, sous différents aspects, un homme tire les fils du destin. Il se nomme Bai Jin. Après s'être incarné en Faceless, il kidnappe Shirogane et envoie dans le monde des déesses d'argent géantes qui répandent le syndrome ZONAPHA. Masaru attaque mais Jack-o'-Lantern est sans effet sur des déesses sans forme solide. Désespéré, il s'allie à Guy et Lise contre Faceless.

Narumi et les autres arrivent à l'institut de recherche pour protéger «Harry» la machine de traitement ZONAPHA. Tom pris en otage, Mingxia s'attaque à l'automate Jones. Il joue avec elle mais elle trouve une force nouvelle dans les souvenirs de son père et Lucille. Shirogané, captive, est harcelée par Colombine, Pantalone et Arlequino qui persistent à l'appeler Francine.

Les combats continuent à l'institut de recherche. George est maîtrisé par Schnurzi, nouveau type de shirogane-O qui révèle pourquoi il s’est allié à Faceless. Pendant ce temps, Ashihana affronte Pantalone pour régler un vieux compte du Sahara. Grâce aux conseils de Fou, il analyse les attaques de Pantalone et repère une ouverture. Mais l'automate ne sera pas facilement vaincu...

Narumi et Mingxia parviennent enfin à atteindre «Harry» la machine de traitement ZONAPHA. Mais ils trouvent le Dr Banhart et les autres chercheurs sur le point de mourir, à la suite d'une attaque des automates Blom Blom Low et Drill September. Afin de se donner du temps pour sauver les chercheur, Narumi et Mingxia s’attaquent chacun à un ennemi. Mais la lame de Blom Blom Low frappe Mingxia.

Après une visite guidée des quartiers des Derniers Quatre, Shirogané se sent vide. Elle explique à Arlequino la vraie nature de la "joie". Masaru, Lise et Gryphon poursuivent le dirigeable de Faceless quand un éclair les plonge dans un épais brouillard. Ils se retrouvent face au Mont Saint-Michel, base principale de Faceless. Le Dr Lao, dompteur de bêtes sauvages, est là aussi.

Colombine conduit Masaru au bunker où sont préservés les corps originaux de l’Os. Furieuse de la nature égoïste de l’existence des Os, Masaru décide de les combattre. Lise réalise qu'elle est dans une pièce remplie de créatures si féroces que même le Dr Lao ne peut les contrôler. Au moment où elle voit sa mort en face, les mots de Masaru lui traversent l’esprit.

Gryphon trouve Arlequin et le transmet à Masaru, qui utilise la marionnette pour attaquer Faceless et les Derniers Quatre. Menacé par ses adversaires supérieurs en nombre, Masaru reçoit le renfort de Colombine et Lise. Alors que celles-ci attaquent les Derniers Quatre, Masaru engage un combat en face à face avec Faceless pour secourir Éléonore.

Le projet de Faceless de se télécharger dans Masaru semblait réussi. Mais une lutte acharnée se déroule dans l’esprit de ce dernier, pour empêcher Faceless de prendre le pouvoir. Alors que le lancement de la fusée se rapproche, Masaru défie à nouveau Faceless en duel. Ailleurs dans le monastère, Colombine et Diamantina se livrent un combat acharné.

Éléonore, Narumi et les autres sont réunis au château de Fou. Cependant, Narumi accuse Éléonore d’être l’un des subalternes de Faceless et elle la traite durement, à l’instar des personnes qui se sont réfugiées au château. Pour prouver son innocence, Éléonore décide de montrer ses souvenirs à tout le monde.

Narumi, Éléonore et les membres du Cirque Nakamachi vont au site de lancement de la navette spatiale pour stopper les plans de Faceless. Pour Narumi, devoir faire équipe avec Éléonore l’incite à l'éviter encore plus. Cherchant à percer ses véritables sentiments, Guy défie Narumi en duel. Pendant ce temps, Masaru trouve un indice dans sa recherche d’Éléonore et se rend au château de Fou.

Grâce au sacrifice de Guy, la plupart des automates ont été détruits. Mais ceux qui ont survécu à l'explosion visent à nouveau le train dans lequel voyagent Narumi et ses compagnons. S'étant échappé avant l'explosion, Masaru tente aussi de rattraper le train. A bord, en attendant la bataille à venir, Hiro et Nori se souviennent avec M. Nakamachi de la mort de leur mère.

Après avoir retrouvé les membres du Cirque Nakamachi, Masaru apprend que Narumi se trouve dans le même train. Il se précipite pour le revoir mais son chemin est bloqué par Arlequino et Pantalone. Narumi, lui, semble encore empli de haine pour Éléonore. Mais des signes indiquent que sa mémoire pourrait progressivement revenir...

M. Nakamachi, Nori et Hiro font face à Dame Araignée mais ils sont bouleversés par sa ressemblance avec leur défunte épouse et mère. Tentant de créer une ouverture dans les défenses de leur ennemi automate, le trio enchaine les tours de cirque les uns après les autres. Mais ils sont battus à chaque fois, ce qui pousse leur corps au point de rupture.

Après avoir vaincu Pantalone, Harlequin s’approche le train transportant Narumi et Éléonore. Narumi veut immédiatement régler ses comptes avec lui mais Éléonore s’interpose. Armée d'Arlequin, elle se lance dans un duel avec Harlequin afin de protéger Narumi. Pendant ce temps, Masaru est impliqué dans son propre duel aérien avec Graziano.

Masaru et Narumi se sont enfin réunis et associés pour repousser les attaques des automates. Masaru déclare alors qu'il va embarquer dans la navette spatiale à la place de Narumi, épuisé. Pendant ce temps, près du site de lancement, Éléonore est acculée par Harlequin.

Après son embarquement dans la station spatiale, Masaru a une dernière confrontation avec Faceless, qui utilise sa propre version d’Arlequin. Faceless demande sans cesse à Masaru pourquoi il a confié Éléonore à Narumi. Leur combat s’intensifie, tandis que commence le compte à rebours de l'extinction de la race humaine par le syndrome de ZONAPHA.