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第2シリーズ最初の舞台は「ピッフルワールド」。そこは「ドラゴンフライ」と呼ばれる空飛ぶ乗り物が飛び交う近未来のような世界だった。まもなく開催される「ドラゴンフライレース」の優勝商品はなんとサクラの羽根。優勝して羽根を手に入れるため、小狼たちはレースにエントリーする。運転の練習に励む小狼たちの前に、レースの主催者が現れる。知世＝ダイドウジと名乗る彼女は、黒鋼を異世界へと送ったニホン国の姫、知世にそっくりな女性だった。

小狼、サクラ、黒鋼、ファイの4人は予選を勝ち抜き、本選への出場が決まった。他の出場選手も、笙悟、龍王、「密偵衆」の三人など、他の世界で見覚えのあるメンバーが少なくない。小狼は龍王とあらためて友だちとなり、親交を深める。また、サクラも知世と仲良くなり、本選前のひとときを楽しむ。しかし、どうやらこのレースを、何者かが妨害しようとしているらしい。いったい誰が、何のために・・・？結局疑惑は解明されないまま、本選レースが始まってしまう。

「ドラゴンフライレース」決勝。小狼は、自らの機体を犠牲にして龍王の命を救い、リタイアとなってしまう。また、何者かの干渉により、ファイと黒鋼も相次ぎ脱落。サクラだけがレースに残り、優勝を目指して、前を行く選手たちを追う。一方、リタイアした小狼は、干渉者の居場所をつきとめ、龍王とともにその場所に向かう。干渉者は、レースを主催するピッフル・プリンセス・カンパニーの内部にいたのだ。龍王の協力により、小狼は干渉者を取り押さえることに成功するが、犯人はもう一人いた・・・。

ピッフルワールドを発った小狼たちは、見覚えのある世界に着いた。彼らはそこが、以前訪れたツァラストラ国（第1シリーズ第26話「最後の願い」）であることに気づく。その世界には、サクラの羽根がもう一枚残っていた。「もう一枚の羽根」は、フェザードラゴンと呼ばれる竜の角の中にあり、取り返すのは容易ではない。フェザードラゴンから羽根を取り戻そうとする小狼たちに、（この国の）空汰は協力を申し出る。「羽根を取り戻したら、新たな奇跡を起こしてほしい。」と小狼とサクラに頼む空汰。空汰の願う奇跡とは・・・？

次元のトンネルを抜けたら、そこは海だった。小狼たちは、ちょうど通りがかった漁船「ラゴスタ号」に助けられ、しばらくの間乗組員として船の仕事を手伝うことになる。ラゴスタ号の船長は（ナユタヤ国で登場した）タンバル。そして機関長は、小狼の養父とそっくりな少年、藤隆だった。機関室での仕事を通じて、小狼と藤隆少年は次第に心を通わせていく。また、サクラや黒鋼、ファイも役割を与えられ、それぞれ船の上での生活を楽しむ。やがてラゴスタ号は嵐に見舞われ、甲板に出ていた小狼と藤隆少年は海に投げ出されてしまう。

小狼たちが訪れたのは、ずっと夜のままの不思議な世界「城塞都市ビット」。女王となるべき少女が王になるのを拒んでいるため、この世界には朝がこなくなってしまったのだ。この世界の住人は全員魔法使いだが、その魔力も日に日に弱まっているという。少女に仕えるすももと琴子はファイに助力を頼むが、ファイがあっさり断ったため、一行は囚われの身となってしまう。小狼たちが城からぬけだそうとする途中、ファイは王になるのを拒否している少女に出会う。その姿は、セレス国のチィにそっくりだった。

今度の国は「紗羅ノ国」。一行は、次元移動が終わる瞬間に、小狼＆サクラ＆モコナと、黒鋼＆ファイとに分かれてしまう。言葉は通じるので、遠く離れてはいないようなのだが・・・。旅芸人一座のオーナー・鈴蘭に拾われ、一座の舞台を手伝いながら、黒鋼やファイを探すことにする。一方、黒鋼とファイは、鈴蘭一座と対立する集団の長、蒼石たちの世話になっていた。黒鋼たちは蒼石から、彼らが祭る神像「夜叉ノ像」にまつわる不思議な出来事の話を聞く。同じ頃、小狼とサクラも、鈴蘭たちが祭っている「阿修羅ノ像」に対面していた。

「阿修羅ノ像」と「夜叉ノ像」が不思議な光に包まれる。と、その時、紗羅ノ国の上空に亀裂が走り、巨大な渦が生じる。モコナは、渦の向こうにサクラの羽根があると断言し、小狼とサクラを転送してしまう。そして、小狼たちと離れ離れになっていた黒鋼とファイも、やはり渦の向こうの世界へ。小狼たちが転送された先は、月夜の草原。そこは、阿修羅王と夜叉王とが、果てしない戦いをくりひろげる戦場だった。

小狼とサクラは阿修羅王に気に入られ、王と行動を共にする。一方、阿修羅王と敵対する夜叉王の配下には、黒鋼とファイの姿があった。月の城の戦場で、小狼の前にたちふさがる黒鋼の瞳の色は漆黒。姿かたちは同じでも、別人なのか。本人だとしたら、なぜ・・・？思い悩む小狼を、サクラはやさしくいたわる。そのころ阿修羅王は、阿修羅城の池を介して、次元の魔女・侑子と謎めいた会話を交わしていた。

阿修羅王の剣が夜叉王を貫いたその刹那、夜叉王の姿は・・・。呆然と見守る一同に向かって、阿修羅王は夜叉王の真実を告げる。阿修羅王は夜叉王を蘇らせたいと願うが、その願いはかなわず、崩れ去る月の城とともに阿修羅王は最期の時を迎える。小狼たち一行は、ふたたび紗羅ノ国へ転送されるが、はじめに訪れた紗羅ノ国とはどこか様子が異なる。黒鋼、ファイとも再会を果たし、小狼は修羅ノ国と紗羅ノ国の謎を解く。

小狼たちは、とんでもない世界に転送されてしまった。その世界は、なんと絵本の中。モコナ以外の４人は、エメロードが使うサクラの羽根のペンが作りだす世界の中に入ってしまったのだ。４人を絵本の中から現実に戻すには、サクラの羽根のペンを使って、そういう物語を描かなくてはならない。物語の作者は・・・モコナしかいない！小狼たちを助け出すため、モコナは奮闘するのだが、モコナの妄想はとんでもない方向へとふくらんでしまう。

モコナが持っていた羽根が大型トレーラーにひっかかり、そのまま持っていかれてしまう。通りかかった長距離バス「ロードトレイン」に乗り、小狼たちはトレーラーを追う。「ロードトレイン」に乗り合わせた乗客は別の世界で出会ったことのある人ばかり。「人生とは・・・」と語る老人は桜都国の武器屋だし、笙悟、プリメーラ、護刃、千歳もそれぞれ「わけアリ」風で乗車している。そんな中、護刃は小狼たちに協力を申し出る。

小狼たちの乗ったロードトレインが、武装したバイク集団に襲われる。小狼たちは撃退するが、ロードトレインは壊れ、停まってしまう。技術を持っていた千歳の修理で、ロードトレインは翌朝発車し、小狼たちも羽根の追跡を再開。サクラの羽根は依然、先行するトレーラーにひっかかっている。トレーラーのタイヤがパンクしたため、羽根と小狼たちの距離は一気に縮まるが、彼らの前に、ふたたびバイク集団が現れる。

小狼が手にした一冊の本。その本には、少年時代の黒鋼の、悲しい記憶が刻まれていた・・・。舞台はニホン国の諏倭領。太郎鋼丸（黒鋼の幼名）は、父母に守られ、健やかに暮らしていた。ところが、諏倭領にはいつしか魔物が出没するようになり、父は領主として、母は巫女として、それぞれ魔物と対峙することとなる。鋼丸も、早く強くなって父母を助けたいと願う。しかし、魔物たちの力は日に日に強くなり・・・。

小狼がかいまみた黒鋼の過去。それは、レコルト国の図書館に保存されている「記憶の本」が見せたものだった。そしてその原本の表紙にはサクラの羽根が・・・。小狼たちはレコルト国の中央図書館へ行き、記憶の本の原本の閲覧を求める。しかしその本は、かつて羽根の力がもたらした災いへの危惧から、閲覧禁止となっていた。やむなく小狼たちは、記憶の本の原本が保管されている書庫への侵入を企てる。

レコルト国中央図書館の中で、小狼たちは、サクラの記憶に入りこんでしまう。そこはクロウ国。かつて小狼と幸せな時間を過ごした場所だが、もちろんその中に小狼の記憶はない。サクラの記憶の中で、小狼は、クロウ国の遺跡に出現した謎の兵と、黒鋼の母を殺めた者とが、同じ紋章をつけていたことに気づく。はたして彼らは何者なのか・・・？その謎は解けないまま、一行は記憶の本の原本が保管してある場所にたどりつく。

ファイがはじめて使った魔法に助けられ、小狼たちは窮地を脱した。しかし、移動した先はまだレコルト国の中。追っ手から逃れるため、一行は別の図書館の中に身を隠す。その図書館で、小狼はふたたび記憶の本を開き、黒鋼の別の過去を見る。それは、黒鋼が知世に忠誠を誓い、愛刀・銀竜を手に入れたときの記憶だった。自ら鍛えた名刀・銀竜とひきかえに、知世が求めた五つの誓いとは・・・？

たどりついた国で、「ちょっと切なく」なってしまったモコナ。一晩眠ったら・・・モコナ以外の４人が小さくなってしまった！４人がどこにも見当たらず、モコナはあわてふためくが、この国の守り神・ケルベロスに出会ってようやく事の次第を悟る。ケルベロスによれば、この国の「魔の山」に落ちてきた羽根の力で、国中の人間が小さくなってしまったというのだ。もちろんその羽根はサクラの記憶。モコナは、ケルベロスとともに、魔の山へと向かう。

モコナが一行を転送した先は、ナユタヤ国。かつて少女チュニャンとともに極悪非道な領主親子と戦い、サクラの羽根を取り返した国に再び降り立ったのだ。チュニャンと再会した小狼たちは、ナユタヤ国に新たな脅威が生じていることを知る。夜な夜なキィシムの国の民が出没し、人々の魂を奪っていくというのだ。チュニャンは、ナユタヤ国の人々とキィシムの国の民とが憎みあうことに心を痛め、町の人々を説得しようとするのだが・・・。

ナユタヤ国が「表」だとすれば、キィシムの国は「裏」。ふたつの世界は表裏一体だった。キィシムの国に羽根があると知った小狼は、黒鋼、チュニャン、空汰とともにキィシムの国に向かう。キィシムの国の民によるナユタヤ国への侵攻は、かつての領主の息子ブルガルのしわざ。キィシムの国に落ちてきたサクラの羽根を手に入れたブルガルが、その羽根の力でキィシムの国の民を操っていたのだ。小狼は、ふたたびブルガルと対峙する。

今度の世界は、近代的な都市「ラグタイムワールド」。小狼たちは、ダウンタウンの宝石店のショウウィンドウに、サクラの羽根をあしらったブローチが飾られているのを発見する。だが、お金を持っていない一行は、ブローチを買うことができない。宝石店の店主、織葉が「３日間は売らないでおくわ」と約束してくれたため、一行は仕事を探しはじめる。サクラも「おしごと紹介センター」で仕事を紹介してもらい、ウェイトレスや運転手として働こうとするのだが・・・。

ラグタイムワールドを後にした小狼たち一行が転送された先は・・・どこかの国の空の上。そのまま落ちてあわや、という瞬間、何かの力で一行はふわりと浮いた。その国の名は「タオ」。国全体を「僊力（センリキ）」という力が包んでいて、その国にいる人は僊力を使うことができるという。タオの国の首都・崑崙で、モコナは羽根の波動をキャッチ。どうやら羽根は、カオスという名の王が暮らす城にあるらしい。一行はさっそく城に向かい、羽王カオスと対面する。

羽王カオスからもらった羽根によってよみがえったサクラの記憶。それは、幼いころにカオスと出会い、将来いっしょに旅をしようと約束した記憶だった。カオスはサクラに、その約束を今こそ果たそうと迫る。一方、怪鳥・玄鶴（げんかく）の翼がサクラの羽根でできていると教えられた小狼は、黒鋼、ファイとともに玄鶴の住む豪莱山（ごうらいさん）へ向かう。山中で三人は離れ離れになり、小狼は星史郎と、黒鋼は父と、ファイはアシュラ王と、それぞれ対峙する。

羽王カオスと戦い、その強大な力の前に敗れ去った黒鋼とファイ。ひとり残った小狼は緋炎を手にして必死に戦うが、ついに力尽き、倒れてしまう。三人との戦いに勝利したカオスは、ふたたびサクラを旅へと誘う。しかし、サクラがそれを拒否したため、彼女を自分の城に連れて行ってしまう。カオスとの圧倒的な力の差を見せつけられた小狼は動揺し、サクラをカオスの手に委ねようとする。

ファイの助言によって迷いが晴れ、サクラを取り戻す決意を固めた小狼は、黒鋼の刀「蒼氷」を借りて、ふたたび剣の修行に励む。一方、ファイとモコナは羽王カオスの居城である崑崙城に忍び込み、サクラの居場所を探る。城内の騒動に乗じてファイとモコナはサクラの部屋にたどりつくが、そこにはカオスの姿があった。カオスは、ファイとモコナに「サクラを返して欲しければ明日の戦いで私に勝て」という、小狼あての伝言を託す。

いま一度羽王カオスと対峙する小狼。片手に蒼氷、もう片方の手には桃矢と雪兎が鍛えなおした緋炎を持ち、二刀流でカオスに挑む。小狼の力を信じて見守る黒鋼、ファイ、モコナ。そして、サクラは・・・？！「ツバサ・クロニクル」最終章、クライマックス。