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Una misión de evacuación mortal señala un cambio en la guerra del Jefe Maestro contra el Covenant. En Reach, un nuevo régimen toma las riendas de FLEETCOM. John siente una amenaza inminente cerca de casa.

John lleva al equipo Plata al límite mientras busca a los Spartans desaparecidos; Kai se preocupa por la estabilidad de John. Kwan descubre que los Escombros son un lugar mucho más peligroso en ausencia de Soren. Halsey busca la identidad de su captor.

John y el equipo Plata se embarcan en una misión no autorizada. Laera, Kwan y Kessler deben escapar de la tripulación amotinada de Soren. Ackerson recibe información preocupante de Cortana. La amenaza de un ataque obliga a Ackerson a tomar una decisión irrevocable.

Un asalto del Covenant amenaza la fortaleza más importante de la humanidad. John, Pérez y el equipo Plata luchan contra un enemigo abrumador. El almirante Keyes reúne a las fuerzas del UNSC para que se opongan. Halsey y Soren deben trabajar juntos para escapar del cautiverio.

Tras la derrota, los supervivientes luchan por recuperarse. En el desolado planeta de Aleria, John se enfrenta a una pérdida sin precedentes. Soren y Laera buscan a su hijo desaparecido. Makee camina con cuidado mientras el Inquisidor se impacienta.

John busca venganza en un planeta secreto ONI. Pérez entrena para convertirse en un nuevo tipo de soldado. Kai se encuentra dividida entre su código espartano y su lealtad al Jefe Maestro. Makee recurre a Cortana en busca de ayuda en su búsqueda del Halo.

John-117 se encuentra cara a cara con Makee. Una revelación lleva a Ackerson a cuestionar su lealtad. La relación de Soren y Laura comienza a fracturarse. Halsey, Kwan y Miranda trabajan para resolver un misterio.

La batalla por el Halo comienza. John toma una elección fatal. Soren y Kwan van en una misión de rescate. Halsey y Miranda desatan un horror antiguo. Final de temporada.