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多くの外縁植民星がコヴナントによるガラス化で失われる中、民間人の避難任務を進めるシルバーチーム。そこでジョンはある危険に遭遇し、これを境にコヴナント軍とマスターチーフの戦いは新たな局面を迎える。

失踪したスパルタンを捜す一方、より一層厳しい訓練をシルバーチームに課し限界まで追い込むジョン。そんな、がむしゃらなチーフをカイは心配する。その頃ハルゼイは、ある少女との面会を繰り返しさせられていた。

ジョンは失踪したスパルタンを捜すべく、シルバーチームを率いて無許可の任務に出発する。ラブルではラエーラ、クワン、ケスラーたちが、ソレンを裏切った部下たちから逃れようと計画を立てていた。

ジョンの警告もむなしく、コヴナント軍の襲来により人類最大の拠点リーチが危機に瀕する。ジョンはペレス、シルバーチームと共に敵の大軍と戦うが、民間人の避難を進めながらの戦いに苦戦を強いられる。

コヴナント軍との戦いの後に、ジョンたちは命からがらリーチを脱出する。ソレンとラエーラの行方不明となった息子を捜しに荒廃した惑星アレリアへ向かうも、生き残った者たちはそれぞれに葛藤を抱えていた。

復讐を誓ったジョンは、ソレンやクワンたちと海軍情報局(ONI)の秘密基地がある惑星に乗り込み、ソレンは息子を探し続けていた。基地では、ペレスがカイの下で新型のスパルタン兵士になる訓練を受けていた。

遺物に触れたジョンは再びマキーと対面するも、その関係性はかつてのものとは違っていた。惑星オニキスでは、侵入したジョンを捕まえようとパランゴスキーが動く。しかし、ある事実が発覚してしまう。

ヘイローを巡る、国連宇宙司令部(UNSC)対コヴナントの一大決戦がついに始まる。カイの下で訓練を積んだスパルタンIIIは厳しい戦いを強いられ、ジョンは運命の決断を迫られることになる。