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Sean Walket se retrouve pris dans une conspiration alors qu'il est à la recherche de sa fiancée disparue. Le Président Elias Martinez prend connaissance d'une prison située en Alaska et décide de relâcher un groupe de détenus.

L'avion s'écrase dans un désert de l'Arizona. Michael et ses filles ont été enlevés par un groupe d'individus mystérieux, dont Vicky, que Sean et Leila ont rencontré pendant leur croisière dans les Caraïbes. Ses filles seraient tuées s'il ne coopérait pas. Sean finit par s'effondrer dans le désert, mais il est retrouvé et placé dans un hôpital de Yuma. Peu de temps après, il est appréhendé par des agents du FBI avec un mandat d'arrêt. Pendant ce temps, il est révélé que les détenus sont une espèce humanoïde qui s'est écrasée en Alaska en 1944. Mount Inostranka a été construit pour les contenir, mais beaucoup n'ont pas été découverts, et ont commencé à vivre dans la société. Lee et un groupe de soldats américains visitent le site du crash de l'avion et trouvent tous les passagers morts...

L'administration met en place une nouvelle stratégie afin de forcer Sophia à révéler le plan des détenus; Vicky et Carter détiennent un otage crucial.

La Maison Blanche est aux prises avec une menace biologique mystérieuse. Leur seul espoir est de faire craquer Sophia pendant son interrogatoire. Pendant ce temps, Vicky et Carter gardent leurs otages en captivité en attendant d'autres instructions. L'agent du FBI Collier, à la recherche de Leila, tombe sur la vie secrète de Vicky. Ailleurs, un puissant homme d'affaires, Dempsey, en possession de renseignements classifiés et avec des liens à la Maison Blanche, sort de l'ombre.

La CDC tente d'identifier la contagion et de traiter les personnes infectées pendant que la menace biologique s'intensifie. Simon demande à Sophia de trahir Thomas.

Sean rencontre un théoricien de la conspiration, tout en cherchant des réponses dans la maison de Leila. L'allégeance de Simon est testée.

Le président Martinez ordonne au directeur de la CIA, Blake Sterling, de trouver la taupe dans leur personnel, ce qui provoque le doute chez lui sur son jugement des personnes proche de lui. Sophia réaffirme son pouvoir sur Thomas et les autres détenus, et les prépare pour la prochaine étape de leur mission. Ailleurs, avec l'aide de Madeline, Sean poursuit sa quête de réponses, tout en essayant de garder une longueur d'avance sur les agents secrets qui le pistent.

Le président Martinez, furieux des failles de sécurité récentes, demande des comptes au directeur du renseignement, Blake Sterling. Ne voyant pas les résultats, Martinez décide d'interroger personnellement Michael Buchanan au sujet de son implication dans la tentative d'assassinat. Alors que Michael maintient qu'il ne sait pas qui est impliqué, il révèle par inadvertance des preuves incriminant quelqu'un du cabinet du président. Pendant ce temps, Dempsey dépêche Vicky sur une nouvelle mission clandestine.

Le président Martinez réagit en apprenant qui l'a trahi au sein de son administration. Entre-temps, après avoir révélé son plan pour l'avenir du Sleepers, Sophia constate des dissensions entre ses partisans. Elle tend un piège aux auteurs et agit de manière décisive pour étouffer toute révolte à venir. Ailleurs, Sean et Leila essayent de percer le mystère de l'enlèvement de Samantha, tout en échappant aux griffes de Dempsey.

Les soupçons de Sophia sont confirmés lorsque Thomas révèle son nouveau secret quelque peu choquant. Leila et Sean affrontent des mercenaires, tandis qu'ils sont à la recherche de Samantha.

Martinez et son chef d'état-major ordonne à leur services de renseignement de déterminer la nature du message de Thomas et à qui il a été envoyé. Dans le même temps, Thomas lance une attaque surprise, la sénatrice d'Alaska Catherine Lewis menace d'aller à la télévision nationale pour alerter le public à propos de l'ennemi parmi eux, et Sean et Leila obtiennent une nouvelle piste sur l'emplacement de Samantha.

Pendant ce temps, nouvellement nommée sénatrice de l'Alaska, Catherine Lewis menace de divulguer des informations sur le centre de détention du Mt. Inostranka dans un épisode de «Hardball avec Chris Matthews". Ailleurs, Sean et Leila obtiennent une nouvelle piste sur le sort de Samantha, mais il les conduit à un tournant dramatique dans leur vie. James Dempsey prévoit que lui et Sean vont à nouveau se croiser.

Le président Martinez a plus de mal avec l'évasion de Thomas et des 51 détenus d'Inostranka. Michael laisse Lélia et Samantha avec une famille pour aller aider Sophia à arrêter Thomas. Les 51 détenus et Thomas se déplacent dans une zone de banlieue, tandis que Michael et Sophia an appréhende un pour l'interroger. Sean se bat dans un bar.

Thomas exhorte Sophie, Diane Geller, et les autres Sleepers à révéler le contenu du message qui va changer le jeu. Avec une intensité retrouvée, le président Martinez confronte le vice-président Ray Jarvis à propos de sa trahison. Sean fait chanter Vicky qu'elle l'aide dans sa mission de vengeance. Ailleurs, Dempsey poursuit sa chasse aux sujets expérimentaux.

Martinez et Sterling sont obligés de négocier avec Sophia, qui donne une démonstration de la technologie de son groupe. Pendant ce temps, Sean et Vicky partent en France pour chercher Dempsey.

Sophia et les autres Sleepers font le deuil de leurs pertes après que les négociations se soient mal déroulées. Alors qu’il observe la réaction de Simon face à ces évènements, Sterling commence à douter de sa loyauté et réclame un test. Le Président Martinez demande au Sénateur Catherine Lewis de démasquer les autres taupes qui se trouvent à la Maison Blanche.

Martinez et Sterling reçoivent les résultats des analyses de sang effectuées par le sénateur Lewis. Pendant ce temps, Sophia continue sa recherche de la super-arme. Sean et Vicky traquent Dempsey en France.

Quand un haut fonctionnaire est mis à l’écart par la Maison Blanche, Sterling fait équipe avec Peel pour trouver les personnes responsables. Pendant ce temps, Sophia se retrouve confrontée à des dissensions intérieures quand Michael choisit sa fille plutôt que son chef…

Bien que Sterling et le chef d’état-major Peel essayent d’identifier le traître au sein de la Maison Blanche, Sophia continue sa campagne. Pendant ce temps, Leila entame le sauvetage Michael Simon, et Sean et Vicky essayent de traquer le messager qui transporte l’arme…

Sterling est forcé de se tourner vers Simon pour avoir de l’aide quand ils ont besoin d’un antidote, ignorant que Jarvis complote pour les arrêter. Pendant ce temps, Sean et Vicky essayent d’arrêter la mort de milliers de personnes, tandis que Sophia utilise Leila pour remplir son objectif d’extermination de l’humanité.

Le président Martinez fait son retour à la Maison Blanche, déterminé à châtier les traîtres qui conspiraient contre lui. Sophia continue son plan, tout en luttant contre un nouvel ennemi - la culpabilité qui la ronge. Sean et Vicky forment une équipe improvisée avec Sterling et Simon dans le but de trouver le quartier général de Sophia et de l'arrêter avant la destruction de toute vie humaine.

La Maison Blanche est en proie à une lutte de pouvoir d'une ampleur historique, opposant Martinez et le chef d'état major Peel contre Jarvis et son allié secret, Sophia. Ailleurs, Sean, Vicky, Sterling, et Simon se pressent pour stopper la dispersion du virus. Pendant ce temps, Leila se bat pour sa vie. Mais tout cela pourrait être trop tard - alors que le portail commence à s'ouvrir, en provoquant des tremblements de terre à travers le globe.